Riesgo de extinción, capturas reconstruidas y manejo de peces condrictios en el océano Atlántico centro-occidental

Riesgo de extinción, capturas reconstruidas y manejo de peces condrictios en el océano Atlántico centro-occidental

Brendan S. Talwar, Brooke Anderson, Cristopher G. Avalos-Castillo, María del Pilar Blanco-Parra, Alejandra Briones, Diego Cardeñosa, John K. Carlson, Patricia Charvet, Charles F. Cotton, Zoe Crysler, Danielle H. Derrick, Michael R. Heithaus, Katelyn B. Herman, Olga Koubrak, David W. Kulka, Peter M. Kyne, Oscar M. Lasso-Alcalá, Paola A. Mejía-Falla, Jorge Manuel Morales-Saldaña, Beatriz Naranjo-Elizazu, Andrés F. Navia, Nathan Pacoureau, Juan Carlos Pérez-Jiménez, Riley A. Pollom, Cassandra L. Rigby, Gabriela Sofía Rincón-Vargas, Rima W. Jabado, Nicholas K. Dulvy y colaboradores

Fish and Fisheries, 2022. DOI: 10.1111/faf.12675. Recibido el 24 de enero de 2022; revisado el 30 de abril de 2022; aceptado el 2 de mayo de 2022.
Correspondencia: Brendan S. Talwar, Institute of Environment, Department of Biological Sciences, Florida International University, 3000 NE 151st Street, North Miami, FL 33181, EUA. Correo electrónico: talwar.brendan@gmail.com
Financiamiento: Shark Conservation Fund.

Resumen

Los peces condrictios se encuentran entre los vertebrados más amenazados del planeta, ya que muchas especies tienen historias de vida lentas que son superadas por la intensa presión pesquera. El océano Atlántico centro-occidental, que incluye el Gran Caribe, es un punto caliente de biodiversidad y abundancia de condrictios, pero se ha caracterizado por pesquerías extensivas de tiburones y rayas y por la falta de datos suficientes para un manejo y una conservación eficaces. Para orientar la investigación y las decisiones de manejo futuras, analizamos los patrones de riesgo de extinción, las capturas reconstruidas y el grado de participación en el manejo en esta región. Resumimos el riesgo de extinción de 180 tiburones, rayas y quimeras, incluidas 66 especies endémicas y 14 casi endémicas, utilizando las evaluaciones contemporáneas de la Lista Roja de la UICN. Más de un tercio (35.6 %) fueron evaluadas como Vulnerable, En Peligro o En Peligro Crítico, principalmente debido a la sobrepesca. Las capturas reconstruidas de 1950 a 2016 alcanzaron su máximo en 1992 y disminuyeron un 40.2 % a partir de entonces. Estados Unidos, Venezuela y México fueron responsables de la mayor parte de las capturas de la región y albergaron las mayores proporciones de las distribuciones regionales de las especies amenazadas, en gran medida por contar con hábitats costeros extensos dentro de sus zonas económicas exclusivas. La cantidad y la resolución taxonómica de los datos de desembarques pesqueros fueron deficientes en buena parte de la región, y las regulaciones nacionales variaron ampliamente entre jurisdicciones. Las pesquerías de aguas profundas representan una amenaza emergente, aunque muchos condrictios de aguas profundas cuentan actualmente con un refugio más allá de las profundidades que alcanza la mayoría de las pesquerías. Se requieren la colaboración regional y un manejo eficaz y aplicable, sustentado en datos pesqueros más completos —en particular de las pesquerías de pequeña escala—, para proteger y recuperar las especies amenazadas y garantizar pesquerías sostenibles.

Palabras clave

pesquerías, Lista Roja de la UICN, política marina, rayas, tiburones, amenazas

INTRODUCCIÓN

La pesca ha superado el ritmo de las historias de vida lentas de muchos tiburones y sus parientes (clase Chondrichthyes, en adelante «tiburones y rayas»; Cortés, 2000; Worm et al., 2013) y ha llevado a que se estime que un tercio (37.5 %) de los tiburones y rayas esté amenazado de extinción (Dulvy, Pacoureau, et al., 2021). Los tiburones y rayas oceánicos son un ejemplo notable: entre 1970 y 2018, un aumento de 18 veces en la presión pesquera relativa redujo su abundancia global en un 71 % (Pacoureau et al., 2021). Los tiburones que habitan arrecifes de coral están amenazados de forma similar, y es probable que la pesca sea responsable de su ausencia en casi el 20 % de los arrecifes muestreados a nivel mundial (MacNeil et al., 2020). La disminución de las poblaciones de tiburones y rayas podría tener consecuencias a nivel de ecosistema (Burkholder et al., 2013; Estes et al., 2016; Ferretti et al., 2010), ya que muchos de estos peces son depredadores tope o mesodepredadores de amplio desplazamiento que pueden afectar los procesos ecosistémicos mediante la depredación y los efectos de riesgo asociados, la competencia, el transporte de nutrientes y la bioturbación (Flowers et al., 2021; Heithaus et al., 2008, 2010; Heupel et al., 2014).

En las últimas décadas, la creciente preocupación por los impactos de la pesca sobre los tiburones y las rayas dio origen a numerosas iniciativas destinadas a frenar o revertir los declives poblacionales a nivel nacional e internacional (Shiffman y Hammerschlag, 2016). En 1991, por ejemplo, se fundó el Grupo de Especialistas en Tiburones (SSG) de la Comisión de Supervivencia de Especies (CSE) de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) para promover el uso sostenible y la conservación de tiburones y rayas (Fowler et al., 2005) y, en 1993, Estados Unidos implementó su Plan de Manejo Pesquero para tiburones en el océano Atlántico (NMFS, 1993). Adicionalmente, a finales de la década de 1990, la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO) desarrolló el Plan de Acción Internacional para la Conservación y Ordenación de los Tiburones (IPOA–Sharks), que recomendaba a los países crear e implementar sus propios Planes de Acción Nacionales para tiburones y rayas (NPOA–Sharks; FAO, 1999). En los veinte años siguientes se introdujeron otras medidas de manejo (por ejemplo, restricciones al comercio), pero su implementación plena es un desafío (Lawson y Fordham, 2018) y su efectividad aún debe demostrarse a escala global (Davidson et al., 2016), pese a algunos resultados locales prometedores (por ejemplo, las mantas y diablos [Mobulidae] en Indonesia; Booth, Pooley, et al., 2020).

En el Gran Caribe, el manejo sólido de tiburones y rayas es en general inexistente (Davidson et al., 2016) fuera de Estados Unidos (Fowler et al., 2005) y, hace una década, se describía como un mosaico de medidas inconsistentes (Kyne et al., 2012). Además, el Gran Caribe era hasta hace poco una de las regiones con mayor deficiencia de datos sobre tiburones y rayas del mundo (Dulvy et al., 2014). Según la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN (Lista Roja de la UICN) en 2012, casi la mitad (47 %) de las especies de tiburones y rayas de la región estaban evaluadas como Datos Insuficientes, y casi una de cada cinco (19 %) estaba en una categoría de amenaza, principalmente debido a la sobrepesca (Kyne et al., 2012). Algunos relatos históricos y datos arqueológicos sugieren que la pesca ya había mermado a los grandes vertebrados marinos del Caribe incluso antes de que la tecnología pesquera moderna y la investigación científica se expandieran a mediados del siglo XX (Jackson et al., 2001; McClenachan et al., 2006; Wing y Wing, 2001), aunque estas conclusiones son debatidas (véase, por ejemplo, Baisre, 2010; McClenachan et al., 2010). Sin embargo, tan recientemente como en la década de 1950 los tiburones aún se describían como muy abundantes (Viele, 1996; Ward-Paige et al., 2010), lo que posiblemente ilustra el concepto de líneas base cambiantes (Pauly, 1995).

Las tendencias contemporáneas de abundancia de tiburones en el Gran Caribe se han derivado de series de tiempo de datos de captura provenientes de muestreos independientes de la pesquería y de pesquerías estadounidenses (incluida la flota de palangre pelágico que cubre buena parte del Caribe). Estos datos sugieren declives en la abundancia o la talla de algunos tiburones costeros (Cortés et al., 2002; Hayes et al., 2009; Powers et al., 2013) y oceánicos (Baum y Blanchard, 2010; Cortés et al., 2007; Jiao et al., 2009), particularmente tras la intensa pesca de la década de 1980 (Bonfil, 1997; Castro, 2013; Musick et al., 1993). Las magnitudes de algunos declives ampliamente reportados en la abundancia de tiburones de la región son objeto de debate (véase Baum et al., 2003; Baum y Myers, 2004; Burgess et al., 2005). Las encuestas a pescadores (Graham, 2007) y la variación espacial en la abundancia relativa también sugieren que la pesca causó declives en algunas poblaciones de tiburones costeros. Cabe destacar que la abundancia suele ser mayor en zonas económicas exclusivas (ZEE) con manejo intensivo (MacNeil et al., 2020), reservas marinas (Bond et al., 2012; MacNeil et al., 2020), santuarios de tiburones (Clementi et al., 2021) y áreas remotas alejadas de los centros de población humana (Ward-Paige et al., 2010). Existen, sin embargo, señales de estabilidad o recuperación recientes en algunas poblaciones de tiburones mejor estudiadas de Estados Unidos (Carlson et al., 2012; Peterson et al., 2017), Bahamas (Hansell et al., 2018; Talwar et al., 2020) y Belice (Bond et al., 2017; Flowers et al., 2022), en gran medida gracias al manejo dirigido que comenzó en la década de 1990 (Castro, 2013; Ward-Paige, 2017). Por lo demás, la falta de datos ha dificultado la evaluación de las tendencias poblacionales de los tiburones.

Las tendencias poblacionales de las rayas (superorden Batoidea) son poco conocidas en el Gran Caribe y, en el caso de las especies costeras, varían espacialmente. Por ejemplo, los declives abruptos en la abundancia de peces sierra (Pristidae) están bien documentados en toda la región (Bonfil et al., 2017; Fernandez-Carvalho et al., 2014; Thorson, 1982), pero al menos una población altamente manejada y bien estudiada de pez sierra de diente pequeño (Pristis pectinata, Pristidae) es estable y probablemente se está recuperando en Estados Unidos (Brame et al., 2019). Adicionalmente, observaciones de buzos entre 1994 y 2007 sugirieron que la abundancia de la raya amarilla (Urobatis jamaicensis, Urotrygonidae) disminuyó en los arrecifes de coral, pero aumentó en algunas áreas donde las poblaciones de depredadores habían sido sobreexplotadas (por ejemplo, Jamaica; Ward-Paige et al., 2011). Hábitats importantes para las rayas (y los tiburones), como los arrecifes de coral, los pastos marinos y los manglares (White y Sommerville, 2010), también se han degradado en el Gran Caribe (Jackson et al., 2014; Polidoro et al., 2010; Waycott et al., 2009), lo que puede provocar contracciones del ámbito de distribución y un mayor riesgo de extinción (Yan et al., 2021).

Las tendencias poblacionales de las quimeras (orden Chimaeriformes) son desconocidas en el Gran Caribe, pero las quimeras suelen habitar aguas profundas alejadas de la costa, se capturan como fauna incidental y tienen escaso valor comercial (Finucci et al., 2021). A nivel global, su contribución a las capturas totales de condrictios es muy baja (Dulvy et al., 2014). Además, las quimeras habitan principalmente a profundidades mayores que las que alcanza la mayoría de las pesquerías del Caribe (Finucci et al., 2021). Es probable que, como resultado, sus poblaciones —junto con las de tiburones y rayas de aguas profundas— sean estables (Dulvy et al., 2014), pero siguen poco estudiadas.

Recientemente ha habido esfuerzos para reducir la deficiencia de datos y mejorar el manejo de tiburones y rayas en esta región. En 2017, la Comisión de Pesca para el Atlántico Centro-Occidental de la FAO (WECAFC), un órgano asesor pesquero regional cuyos miembros pescan o están ubicados en el Área Mayor de Pesca 31 de la FAO (Atlántico centro-occidental; ACO) y en la parte norte del Área Mayor de Pesca 41 (Atlántico suroccidental), convocó la primera reunión del grupo de trabajo sobre conservación y manejo de tiburones y rayas. El grupo de trabajo resaltó la necesidad de coordinar el manejo nacional y regional e hizo varias recomendaciones específicas sobre las pesquerías de tiburones y rayas (WECAFC, 2018). También revisó un Plan de Acción Regional (RPOA–Sharks), una versión adaptada regionalmente del IPOA–Sharks destinada a facilitar la colaboración en investigación, recolección de datos y manejo. La adopción formal del RPOA–Sharks estaba prevista para principios de 2020 (WECAFC, 2019), pero al momento de escribir este trabajo sigue en versión preliminar.

Para orientar la investigación futura y las próximas decisiones de manejo, resumimos las evaluaciones globales actualizadas del riesgo de extinción de las especies de tiburones y rayas presentes en el ACO, utilizando datos del Global Shark Trends Project del Grupo de Especialistas en Tiburones de la CSE de la UICN (Dulvy, Pacoureau, et al., 2021). Analizamos el riesgo de extinción según la taxonomía, la profundidad máxima de ocurrencia y la posición trófica. Luego examinamos las amenazas clave, particularmente la pesca, y revisamos el manejo actual de tiburones y rayas a nivel nacional (estados y territorios) e internacional.

MATERIALES Y MÉTODOS

Aplicación de las Categorías y Criterios de la Lista Roja de la UICN

Veinte expertos regionales y miembros del SSG de la CSE de la UICN se reunieron durante cinco días en el Cape Eleuthera Institute, en Eleuthera, Bahamas, en junio de 2019. Las Categorías y Criterios de la Lista Roja de la UICN (versión 3.1) se aplicaron a 113 especies de tiburones y rayas siguiendo las Directrices para el Uso de las Categorías y Criterios de la Lista Roja de la UICN (IUCN, 2012; IUCN Standards and Petitions Subcommittee, 2019). Las evaluaciones se realizaron a nivel global (es decir, para la población mundial completa de cada especie). Se recopilaron datos sobre taxonomía, distribución, estado poblacional, hábitat y ecología, principales amenazas, uso y comercio, y medidas de conservación de cada especie, a partir de literatura revisada por pares, estadísticas pesqueras, literatura gris y consultas con expertos en especies y pesquerías. Para conocer el detalle de cada una de las ocho categorías de la Lista Roja de la UICN y de los cinco criterios utilizados para evaluar cada categoría de riesgo de extinción, véase Mace et al. (2008), IUCN (2012) e IUCN Standards and Petitions Subcommittee (2019). En resumen, una especie está Extinta (EX) cuando no queda ningún individuo vivo, y Extinta en Estado Silvestre (EW) cuando solo sobrevive en cautiverio o en poblaciones naturalizadas fuera de su ámbito de distribución previo. Las especies En Peligro Crítico (CR) enfrentan un riesgo extremadamente alto de extinción en estado silvestre; las especies En Peligro (EN) enfrentan un riesgo muy alto; y las especies Vulnerables (VU) enfrentan un riesgo alto. Las especies CR, EN y VU se consideran amenazadas. Las especies Casi Amenazadas (NT) están cerca de calificar, o es probable que califiquen, para una categoría de amenaza en el futuro, y las especies de Preocupación Menor (LC) son taxones ampliamente distribuidos o abundantes que actualmente no califican, ni están cerca de calificar, para una categoría de amenaza. Las especies con Datos Insuficientes (DD) carecen de información suficiente sobre su distribución o su estado poblacional para evaluar adecuadamente su riesgo de extinción, y podrían corresponder a LC, CR o cualquier categoría intermedia.

Los borradores de las evaluaciones se prepararon en la base de datos en línea del Species Information Service de la UICN y fueron revisados por al menos dos expertos capacitados en la aplicación de las Categorías y Criterios de la Lista Roja de la UICN, con conocimiento de las especies y las pesquerías correspondientes. También se proporcionó un resumen de las evaluaciones a la totalidad del SSG de la CSE de la UICN (174 miembros) para su consulta y aportes antes de enviarlas a la Unidad de la Lista Roja de la UICN (Cambridge, Reino Unido) para revisión adicional y controles de calidad. Las evaluaciones se publicaron luego en la Lista Roja de la UICN (versión 2021-1, www.iucnredlist.org; IUCN, 2021; véase Data S3 en Dulvy, Pacoureau, et al., 2021). Las evaluaciones redactadas en este taller constituyeron la mayoría de las incluidas en este estudio; las restantes se realizaron de la misma manera en talleres celebrados en otros lugares (por ejemplo, las especies oceánicas se evaluaron durante un taller de 2018 en Dallas, Texas, EUA; Pacoureau et al., 2021).

Alcance geográfico y taxonómico

El ACO se extiende desde la costa oriental de la Guayana Francesa (5°00′N de latitud) hasta la costa sureste de Estados Unidos (36°00′N de latitud). Incluye el océano Atlántico, el golfo de México y el mar Caribe, desde la costa este de América del Norte, Central y del Sur hasta los 40°00′O de longitud (Figura 1; FAO, 2021). Comprende aguas atribuidas a 13 estados continentales, 13 estados insulares y más de 20 territorios (asociados con Colombia, Francia, los Países Bajos, el Reino Unido y Estados Unidos), abarcando 14.6 millones de km².

Incluimos todos los condrictios marinos evaluados en la Lista Roja de la UICN que se encuentran en el ACO, tanto residentes como migratorios. Excluimos a los condrictios dulceacuícolas porque sus pesquerías y su manejo son independientes de los de los peces marinos, y enfocamos nuestra narrativa menos en las quimeras y los tiburones oceánicos que en los demás grupos, ya que fueron evaluados en publicaciones recientes (Finucci et al., 2021; Pacoureau et al., 2021). Utilizamos la nomenclatura y las autoridades listadas en el Catalog of Fishes en línea (Eschmeyer et al., 2017), las revisiones de Sharks of the World (Ebert et al., 2013, 2021) para tiburones y quimeras, y Rays of the World (Last et al., 2016) para rayas. Empleamos únicamente evaluaciones globales, todas disponibles en línea (www.iucnredlist.org; IUCN, 2021). Por lo tanto, reportamos el estado global de las especies presentes en el ACO y no un estado específico de la región, aunque señalamos que las evaluaciones de las especies endémicas se limitaron al ACO.

Análisis de los datos de hábitat, nivel trófico y amenazas

Codificamos cada especie según los Esquemas de Clasificación de Amenazas y Hábitats Principales de la UICN (Salafsky et al., 2008). Las especies se asignaron a una o más de las siguientes clasificaciones de hábitat según su distribución batimétrica conocida: bentónico profundo, oceánico, nerítico, humedales, intermareal y costero/supramareal. Extrajimos la profundidad máxima de la distribución batimétrica de cada especie de las evaluaciones de la Lista Roja de la UICN y obtuvimos las estimaciones de nivel trófico de FishBase (Froese y Pauly, 2021) para cada especie. Luego utilizamos ANOVA por separado para probar diferencias en (1) la profundidad máxima y (2) el nivel trófico entre categorías de riesgo de extinción. En ambos casos, los residuales del modelo no superaron la prueba de normalidad de Shapiro–Wilk y la transformación de los datos no resultó productiva. Empleamos entonces pruebas no paramétricas de Kruskal–Wallis y pruebas post hoc de Dunn para realizar estos análisis. Tuvimos en cuenta las comparaciones múltiples ajustando los valores de p mediante el método de Benjamini–Hochberg. Por último, codificamos las amenazas de cada especie como presentes o ausentes y resumimos esas amenazas para todas las especies y luego solo para las especies amenazadas.

Distribución de las especies y responsabilidad de conservación

Mapeamos la distribución de los tiburones y las rayas del ACO utilizando los archivos shapefile de distribución de especies de la Lista Roja de la UICN, construidos a partir de los registros taxonómicos resumidos en los catálogos de especies de la FAO (Dulvy et al., 2014; Dulvy, Pacoureau, et al., 2021), Rays of the World (Last et al., 2016), las revisiones de Sharks of the World (Ebert et al., 2013, 2021) y datos de captura recientes, aportes de expertos y listados de especies (Mejía-Falla et al., 2019; Tavares, 2019; Weigmann, 2016). Los ámbitos de distribución se recortaron según la profundidad mínima y máxima de cada especie. Para las especies sin un rango batimétrico conocido, fijamos la profundidad máxima en la profundidad máxima confirmada para la familia. Elaboramos un mapa de riqueza de especies para todos los tiburones y rayas, para todos los tiburones y rayas endémicos y casi endémicos, y para todos los tiburones y rayas endémicos y casi endémicos amenazados, contando el número de polígonos donde se traslapaban los mapas de distribución. Debido a las imperfecciones de los datos subyacentes, estos conteos deben interpretarse únicamente para patrones de gran escala. Los mapas se elaboraron con QGIS3 (www.qgis.org). Estimamos la responsabilidad de conservación (CoR) específica por jurisdicción para destacar las jurisdicciones con la mayor responsabilidad regional en la conservación de tiburones y rayas amenazados a nivel global, de la siguiente manera: asignamos puntajes de amenaza a cada especie según su riesgo de extinción, donde LC recibió cero, NT uno, VU dos, EN tres y CR cuatro. Ninguna especie fue evaluada como EX o EW. Para cada jurisdicción (incluidos todos los países y las aguas internacionales), multiplicamos el puntaje de amenaza de cada especie presente por la proporción de su ámbito de distribución dentro del ACO que corresponde a esa jurisdicción (Kyne et al., 2020; Rodrigues et al., 2014). Sumamos esos valores para cada jurisdicción a fin de calcular los valores brutos de CoR y luego los normalizamos de 0 a 1 para comparar la CoR entre jurisdicciones (asignando un 1 a la jurisdicción con la CoR más alta). Después elaboramos un mapa que muestra la CoR mediante la clasificación por cortes naturales de Jenks, que reduce la varianza dentro de cada clase y maximiza la varianza entre clases. Subrayamos que la CoR es una medida regional relativa dentro del ACO, basada en el riesgo de extinción asignado a nivel global; la CoR de una jurisdicción refleja los puntajes de amenaza de las especies que allí se encuentran, y no necesariamente los lugares donde esas amenazas son más severas.

Figura 1. Mapa del océano Atlántico centro-occidental (Área Mayor de Pesca 31 de la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura). Los límites nacionales aparecen en gris oscuro (Claus et al., 2014). Las áreas fuera del océano Atlántico centro-occidental están sombreadas en gris. BVI corresponde a las Islas Vírgenes Británicas y USVI a las Islas Vírgenes de Estados Unidos. Fuente de la capa base del mapa: Esri®

Datos de capturas pesqueras reconstruidas

Extrajimos datos de capturas reconstruidas de la base de datos del Sea Around Us Project (www.seaaroundus.org) para examinar las tendencias regionales de captura de tiburones y rayas entre 1950 y 2016 (Pauly et al., 2020). La base de datos de Sea Around Us ofrece estimaciones de capturas no reportadas (por ejemplo, descartes y capturas de subsistencia, recreativas y de pequeña escala) combinadas con las cifras oficiales reportadas por los países miembros a la FAO (Zeller et al., 2016). Utilizamos los datos de los grupos funcionales «tiburones pequeños a medianos ≤90 cm», «tiburones grandes ≥90 cm», «rayas pequeñas a medianas ≤90 cm» y «rayas grandes ≥90 cm» únicamente dentro del ACO, y examinamos luego los patrones de captura a lo largo del tiempo por entidad pesquera (es decir, país), taxonomía y tipo de arte de pesca (Pauly y Zeller, 2015). Muchos países del ACO tienen ZEE que se extienden hacia otras regiones, pero no incluimos las capturas de esas regiones (por ejemplo, el sur de Brasil o la costa pacífica de los países centroamericanos). Sí incluimos las capturas de flotas extranjeras (por ejemplo, España). Para visualizar la contribución proporcional de cada país a las capturas históricas totales del ACO, normalizamos la captura total reconstruida de 0 a 1 (asignando un 1 al país con la mayor captura total de tiburones y rayas).

Manejo

Recopilamos los resultados de las evaluaciones de stock más recientes (junio de 2021) para tiburones y rayas del ACO, provenientes de la Comisión Internacional para la Conservación del Atún Atlántico (ICCAT) y de la Administración Nacional Oceánica y Atmosférica de Estados Unidos (NOAA). Las evaluaciones indican un estado de «sobrepesca» (overfishing), «sobreexplotado» (overfished) o «desconocido», donde sobrepesca se refiere a que la mortalidad por pesca o la captura total comprometen la capacidad del stock de producir de manera continua el rendimiento máximo sostenible; sobreexplotado se refiere a que el stock tiene un tamaño poblacional bajo que amenaza su capacidad de alcanzar el rendimiento máximo sostenible; y desconocido se refiere a un stock que carece de definiciones de sobrepesca o sobreexplotación, o que carece de datos para hacer esa determinación (US Department of Commerce, 2016).

Evaluamos la participación en el manejo (Management Engagement, ME; 0 %–100 %) de cada país con las siguientes 13 herramientas (asignadas como presentes o ausentes): • Pesca y aleteo (3 herramientas): prohibición de la pesca de tiburones; prohibición de la pesca de rayas; prohibición del aleteo (por ejemplo, la exigencia de desembarcar las aletas junto con los cuerpos correspondientes o naturalmente adheridas). • Planes de la FAO (2 herramientas): NPOA–Sharks o RPOA–Sharks; Plan de Acción Nacional o Regional de la FAO para Prevenir, Desalentar y Eliminar la Pesca Ilegal, No Declarada y No Reglamentada (INDNR) (NPOA–IUU o RPOA–IUU). • Otras regulaciones (1 herramienta): una única categoría que incluyó cierres espaciales o temporales, prohibiciones de exportación o importación de productos de tiburón o raya, medidas específicas por especie o restricciones de artes de pesca relevantes para tiburones y rayas. • Parte, signatario o cooperador de (7 herramientas): WECAFC; ICCAT; Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES); Convención sobre la Conservación de las Especies Migratorias de Animales Silvestres (CMS); Memorando de Entendimiento sobre Tiburones de la CMS (CMS Sharks MoU); Protocolo relativo a las Áreas y Flora y Fauna Silvestres Especialmente Protegidas (SPAW) del Convenio para la Protección y el Desarrollo del Medio Marino de la Región del Gran Caribe; y Acuerdo sobre Medidas del Estado Rector del Puerto para Prevenir, Desalentar y Eliminar la Pesca INDNR (PSM).

Recopilamos esta información mediante la búsqueda en la literatura científica y gris, documentos de la FAO y fuentes periodísticas. Nos apoyamos en gran medida en los resúmenes de otros informes (Baker-Médard y Faber, 2020; Koubrak et al., 2021; Kyne et al., 2012; Ward-Paige, 2017; Ward-Paige y Worm, 2017; WECAFC, 2018). Cuando el estatus de un país no era claro o estaba incompleto, contactamos a representantes en ese país para obtener información adicional. En algunos casos, ninguna de las partes tenía certeza sobre el estatus de un país respecto de una herramienta de manejo, por lo que utilizamos nuestro mejor criterio al asignarlo. Así, este resumen representa nuestro mejor esfuerzo por recopilar estos datos, pero puede contener errores, particularmente donde existe un traslape complejo entre jurisdicciones insulares, nacionales e internacionales (por ejemplo, el Reino de los Países Bajos). Reconocemos que estas 13 herramientas de manejo no son equivalentes y que, en algunos casos, su presencia podría acarrear consecuencias negativas no deseadas (Castellanos-Galindo et al., 2021). También utilizamos regresión lineal para analizar las relaciones entre la CoR, la captura total reconstruida y la ME, considerando significativo un valor de p < .05. Todos los análisis se realizaron en R versión 3.6.3 (R Core Team, 2021).

Figura 2. (a) Riqueza de especies de condrictios, (b) riqueza de especies de condrictios endémicas y casi endémicas, y (c) riqueza de especies de condrictios endémicas y casi endémicas amenazadas (es decir, evaluadas como Vulnerable, En Peligro o En Peligro Crítico en la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN) en el océano Atlántico centro-occidental, con base en los mapas de distribución de especies de la base de datos de la Lista Roja de la UICN (IUCN, 2021). Las áreas fuera del océano Atlántico centro-occidental están sombreadas en gris. Fuente de la capa base del mapa: Esri®

RESULTADOS

Diversidad de especies

Identificamos 180 especies evaluadas de tiburones y rayas en el ACO, que representan el 15 % de las 1199 especies evaluadas en el Global Shark Trends Project (Dulvy, Pacoureau, et al., 2021). Esto incluyó 102 tiburones, 72 rayas y 6 quimeras, pertenecientes a 12 órdenes, 46 familias y 83 géneros (Tabla S1). Identificamos 66 especies endémicas (36.7 % del total) y 14 especies casi endémicas (aquellas en las que una pequeña porción de su ámbito de distribución se extiende fuera del ACO; 7.8 % del total). La riqueza de especies fue mayor cerca de los márgenes continentales de América del Norte y del Sur, y menor en aguas oceánicas (Figura 2a). El ensamblaje nerítico estuvo dominado por Carcharhiniformes (36.5 %, n = 35 de 96) y Myliobatiformes (24 %, n = 23 de 96); el ensamblaje oceánico, por Squaliformes (35.1 %, n = 20 de 57) y Carcharhiniformes (26.3 %, n = 15 de 57); y el talud profundo, por Rajiformes (34.7 %, n = 35 de 101) y Squaliformes (23.8 %, n = 24 de 101). Riesgo de extinción: patrones descriptivos según taxonomía, asociaciones de hábitat y nivel trófico. Más de un tercio (35.6 %, n = 64 de 180) de todas las especies de tiburones y rayas del ACO estaban amenazadas con un riesgo elevado de extinción (Tabla 1). Doce especies (6.7 %) resultaron En Peligro Crítico; 25 (13.9 %), En Peligro; y 27 (15 %), Vulnerables. Diecisiete especies (9.4 %) resultaron Casi Amenazadas; 97 (53.9 %), de Preocupación Menor; y dos (1.1 %), con Datos Insuficientes (el tiburón espinoso de piel áspera [Cirrhigaleus asper, Squalidae] y el tiburón martillo de Carolina [Sphyrna gilberti, Sphyrnidae]).

Todas las especies amenazadas cumplieron el Criterio A («reducción poblacional medida a lo largo del periodo más largo entre diez años o tres generaciones») y el subcriterio A2 («reducción poblacional observada, estimada, inferida o sospechada en el pasado, cuando las causas de la reducción pueden no haber cesado, no comprenderse o no ser reversibles»; IUCN, 2012). Todas las especies NT estuvieron cerca de cumplir esos mismos criterios. En cada una de estas evaluaciones se citó también el subcriterio A2b (reducción poblacional basada en «un índice de abundancia apropiado para el taxón») o el A2d (reducción poblacional basada en «niveles reales o potenciales de explotación»; IUCN, 2012). Ninguna especie cumplió el Criterio B (ámbito geográfico restringido), el Criterio C (tamaño poblacional pequeño y en declive), el Criterio D (población muy pequeña o restringida) ni el Criterio E (análisis cuantitativo que indique una probabilidad de extinción en estado silvestre superior a ciertos umbrales en el futuro). Alrededor de la mitad (48.9 %, n = 88) de todas las especies evaluadas presentaban una tendencia poblacional decreciente; 70 (38.9 %) figuraban como estables; 8 (4.4 %) tenían una tendencia creciente; y 14 (7.8 %) tenían una tendencia poblacional desconocida.

Contrariamente al patrón global (Dulvy, Pacoureau, et al., 2021), los tiburones estuvieron más amenazados que las rayas: el 40.2 % (n = 41) de los tiburones y casi un tercio de las rayas (31.9 %, n = 23) del ACO enfrentaban un riesgo elevado de extinción (Figura 3). Siete (58.3 %) de los doce órdenes incluyeron al menos una especie amenazada (Figura 4). Todas las especies de Rhinopristiformes (100 %, n = 4) y Orectolobiformes (100 %, n = 2) estaban amenazadas. Aproximadamente dos tercios de las especies de Lamniformes (69.2 %, n = 9) y Myliobatiformes (66.7 %, n = 16) estaban amenazadas. Casi la mitad (46 %, n = 23) de las especies de Carcharhiniformes, el orden más diverso del ACO, estaban amenazadas. Cabe destacar que el segundo orden más diverso, Rajiformes, no incluyó ninguna especie amenazada. De las 45 familias de la región, 25 (55.6 %) incluyeron al menos una especie en una categoría de amenaza.

Dieciséis familias incluyeron únicamente especies evaluadas como LC. Casi todas (95.7 %, n = 22) las especies de Rajidae, la familia más diversa de la región, resultaron LC. La mayoría (80.4 %, n = 78) de las especies evaluadas como LC estaban asociadas a rangos batimétricos superiores a los 200 m de profundidad; solo el 11.9 % (n = 12 de 101) de las especies encontradas a más de 200 m estaban amenazadas, la mayoría de ellas (58.3 %, n = 7 de 12) evaluadas como VU. El riesgo de extinción varió con la profundidad (Kruskal–Wallis χ² = 21.06, gl = 5, p < .05): la profundidad máxima de las especies LC (906 ± 588 m; media ± DE) fue significativamente mayor que la de las especies CR (289 ± 390 m; media ± DE; z = −3.63, p < .05) y VU (613 ± 729 m; media ± DE; z = 2.98, p < .05; Figura 5). Además, de 78 especies con tendencia poblacional estable o creciente, el 83.3 % (n = 65 de 78) estaba asociado al tipo de hábitat «bentónico marino profundo». No hubo diferencias en los niveles tróficos reportados en FishBase entre categorías de riesgo de extinción (Kruskal–Wallis χ² = 6.82, gl = 5, p = .23).

Tabla 1. Número y porcentaje de condrictios presentes en el océano Atlántico centro-occidental por categoría de la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN. Los totales de las categorías amenazadas, que incluyen En Peligro Crítico, En Peligro y Vulnerable, aparecen en cursiva.

Endemismo y riesgo

De las 66 especies endémicas, 26 eran tiburones, 36 rayas y 4 quimeras; la mayoría (82 %; n = 54) eran especies de aguas profundas no amenazadas. Los tres órdenes con mayor número de especies endémicas fueron Rajiformes (n = 29), Carcharhiniformes (n = 15) y Squaliformes (n = 8). Dos tercios (66.6 %; n = 4 de 6) de todas las quimeras del ACO eran endémicas. Nueve especies endémicas (13.6 %) presentaban una tendencia poblacional decreciente; 53 (80.3 %), estable; dos (3 %), creciente; y dos (3 %), desconocida. El ochenta y nueve por ciento (n = 59 de 66) de las especies endémicas fue evaluado como LC, y el 4.5 % (n = 3 de 66) como NT. Ninguna especie endémica fue evaluada como DD. Entre los tiburones, muchas (72 %, n = 18 de 25) de las especies endémicas no amenazadas eran tiburones linterna (Etmopteridae) y tiburones gato de aguas profundas (Pentanchidae y Scyliorhinidae). Entre las rayas, muchas (75.8 %, n = 25 de 33) eran rayas de nariz dura (Rajidae) y rayas pigmeas (Gurgesiellidae). Ninguna quimera endémica estaba en una categoría de amenaza, pero sí un tiburón endémico y tres rayas endémicas: el cazón enano de Venezuela (Mustelus minicanis, Triakidae; EN), la raya redonda de Venezuela (Urotrygon venezuelae, Urotrygonidae; EN), la raya eléctrica colombiana (Diplobatis colombiensis, Narcinidae; VU) y la raya eléctrica de banda parda (Diplobatis guamachensis, Narcinidae; VU).

La mayoría de las especies casi endémicas fueron rayas (64 %, n = 9 de 14); el resto, tiburones (36 %, n = 5 de 14). Los órdenes con más especies casi endémicas fueron Rajiformes (n = 4), Myliobatiformes (n = 3), Carcharhiniformes (n = 2) y Squaliformes (n = 2). La mayoría (57 %, n = 8 de 14) de las especies casi endémicas presentaba una tendencia poblacional decreciente; cinco (36 %), estable; y una (7 %), creciente. Ningún tiburón casi endémico estaba en una categoría de amenaza, pero sí tres rayas casi endémicas: la raya eléctrica pintada (Diplobatis picta, Narcinidae; VU), el pez guitarra pecoso (Pseudobatos lentiginosus, Rhinobatidae; VU) y la raya chupare del Atlántico (Styracura schmardae, Potamotrygonidae; EN).

Figura 3. Porcentaje de tiburones, rayas y quimeras presentes en el océano Atlántico centro-occidental en cada categoría de la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN. El número de especies de cada grupo aparece entre paréntesis.

Figura 4. Porcentaje de cada orden de condrictios presente en el océano Atlántico centro-occidental por categoría de la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN. El número de especies de cada orden aparece entre paréntesis.

Responsabilidad de conservación

Los cinco países con mayor responsabilidad de conservación (CoR) fueron Estados Unidos, Venezuela, México, Guyana y Bahamas (Figura 6). Las aguas internacionales tuvieron la tercera CoR más alta de todas las jurisdicciones (Tabla S2). En conjunto, estas seis jurisdicciones concentraron el 66.8 % de toda la CoR de la región.

Principales amenazas

El «uso de recursos biológicos» y, más específicamente, la «pesca y recolección de recursos acuáticos» pusieron en riesgo a la mayoría de los tiburones y rayas (87.8 %, n = 158 de 180). Las especies amenazadas fueron capturadas tanto incidental como intencionalmente en pesquerías de gran y pequeña escala; todas las especies amenazadas fueron capturadas de forma incidental (100 %, n = 64 de 64) y la mayoría también de forma intencional (81 %, n = 52 de 64; Figura 7). La amenaza de la sobrepesca se vio agravada por la pérdida y degradación del hábitat y por el cambio climático. La pérdida y degradación del hábitat puso en riesgo a una cuarta parte (26.6 %, n = 17 de 64) de las especies amenazadas, principalmente a través del desarrollo residencial y comercial (y las modificaciones de hábitat asociadas), que afectó al 20.3 % (n = 13 de 64) de las especies. Vías menos comunes de pérdida y degradación del hábitat fueron la agricultura y la acuicultura (6.3 %, n = 4 de 64), la producción de energía y la minería (4.7 %, n = 3 de 64), los corredores de transporte y servicios (4.7 %, n = 3 de 64), las intrusiones y perturbaciones humanas (4.7 %, n = 3 de 64), las modificaciones de los sistemas naturales (por ejemplo, represas; 1.6 %, n = 1 de 64) y las especies invasoras y otras especies problemáticas (1.6 %, n = 1 de 64). El cambio climático y los fenómenos meteorológicos severos pusieron en riesgo al 14.1 % (n = 9 de 64) de las especies amenazadas. Por último, la contaminación (particularmente de origen terrestre) puso en riesgo al 6.3 % (n = 4 de 64) de las especies amenazadas.

Figura 6. Mapa de la responsabilidad de conservación de condrictios de cada jurisdicción del océano Atlántico centro-occidental; los puntajes están normalizados por el puntaje máximo (correspondiente a Estados Unidos) para mostrarse de 0 a 1. Los límites nacionales aparecen en gris oscuro (Claus et al., 2014). Las áreas fuera del océano Atlántico centro-occidental están sombreadas en gris. BVI corresponde a las Islas Vírgenes Británicas y USVI a las Islas Vírgenes de Estados Unidos. Fuente de la capa base del mapa: Esri®

Figura 5. Gráfico de violín de las profundidades máximas de ocurrencia de todos los condrictios presentes en el océano Atlántico centro-occidental por categoría de la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN. Cada punto representa un valor atípico, las líneas negras horizontales indican la mediana y las cajas indican el rango intercuartílico. Las letras representan los resultados de las pruebas post hoc de Dunn para diferencias en la profundidad máxima entre categorías de riesgo de extinción.

Capturas pesqueras reconstruidas

Tiburones

Las capturas reconstruidas de tiburones en el ACO se más que triplicaron en 34 años, de 1950 (19 458 toneladas métricas; t) a 1984 (63 815 t), se estabilizaron hasta 1997 (entre 48 536 t y 59 329 t) y luego se redujeron a la mitad en la década siguiente (2010: 24 015 t; Figura 8a). En 2011, las capturas aumentaron a 37 763 t, debido en parte a un incremento del 451 % en las capturas reportadas por Venezuela entre 2010 y 2011. Las capturas españolas también crecieron drásticamente entre 2009 (0.39 t) y 2012/2013 (5701 t/9230 t), impulsadas sobre todo por las capturas de tiburón azul (Prionace glauca, Carcharhinidae; 14 318 t; 96 % del total de capturas de tiburón de España en esos dos años). Para 2014, las capturas de ambos países habían descendido al 24.9 % de lo que fueron en 2012. Para 2016, la captura total reconstruida de tiburones en el ACO era aproximadamente la mitad (47.4 %) de la captura máxima de 1984. La mayor parte de las capturas de tiburones de la región, así como las tendencias generales de captura, pueden atribuirse en gran medida a la pesca de Estados Unidos, Venezuela, México, Cuba, República Dominicana y Jamaica (Tabla 2). La captura anual máxima de Cuba, de 4562 t, ocurrió en 1977, dentro de un periodo de capturas elevadas entre 1968 y 2003, cuando la captura anual media fue de 3295 t (±801 DE). Fuera de ese periodo, entre 1950–1967 y 2004–2016, la captura anual media fue de 1323 t (±343 DE). La captura anual máxima de Jamaica se alcanzó tempranamente, en 1950 (3336 t), y las capturas disminuyeron notablemente de 1978 (3160 t) a 1994 (834 t), para luego mantenerse bajas en torno a una media anual de 1079 t (±248 DE). En contraste, las capturas de República Dominicana se cuadruplicaron desde un mínimo en 1950 (1079 t) hasta un máximo en 1993 (4390 t), y luego se mantuvieron altas en torno a una media anual de 3277 t (±247 DE) hasta el final de la serie temporal. Las flotas extranjeras fueron responsables del 2.1 % (49 468 t) de todas las capturas de tiburones. Las capturas de tiburones con redes agalleras de pequeña escala (457 495 t), palangres de pequeña escala (358 607 t) y artes de pesca de subsistencia diversas (362 685 t) representaron el 49 % (1 178 787 t) de las capturas totales de tiburones (2 404 751 t). Otro 24 % (586 132 t) de las capturas se atribuyó a redes de arrastre camaroneras (279 395 t) y líneas de pequeña escala (306 737 t). La resolución taxonómica de las capturas específicas de tiburones fue deficiente: el 51.9 % de todas las capturas de tiburones figuraba únicamente como «Elasmobranchii» o «Chondrichthyes». Buena parte (17.7 %, 426 597 t) de la captura regional de tiburones entre 1950 y 2016 correspondió a tiburones réquiem (registrados como «Carcharhinidae» o «Carcharhinus»). Entre todas las especies de tiburones registradas, el cazón picudo atlántico (Rhizoprionodon terraenovae, Carcharhinidae) representó el mayor porcentaje de capturas, con un 4.5 % (109 109 t), seguido del tiburón gata (Ginglymostoma cirratum, Ginglymostomatidae; 3.9 %, 92 942 t), el tiburón tigre (Galeocerdo cuvier, Galeocerdidae; 3.1 %, 73 567 t), el tiburón puntas negras (Carcharhinus limbatus, Carcharhinidae; 2.6 %, 62 075 t), el tiburón azul (2.1 %, 50 505 t), la cornuda cabeza de pala (Sphyrna tiburo, Sphyrnidae; 2.0 %, 49 256 t) y el marrajo dientuso (Isurus oxyrinchus, Lamnidae; 2.0 %, 48 690 t). Todas las demás especies representaron menos del 2 % de las capturas totales, aunque las capturas de algunas pudieron haber sido mayores y quedaron absorbidas en agrupaciones taxonómicas superiores.

Figura 7. Número y porcentaje de condrictios amenazados (n = 64) del océano Atlántico centro-occidental afectados por las amenazas más comunes listadas en las evaluaciones de la Lista Roja de la UICN. El número de especies afectadas por cada amenaza aparece entre paréntesis.

Rayas

Las capturas reconstruidas de rayas aumentaron en un orden de magnitud desde 1950 (2076 t) hasta su máximo en 1992 (22 587 t) y luego fluctuaron entre ese valor y un mínimo de 10 892 t hasta el final de la serie (Figura 8b). Venezuela, México y Estados Unidos fueron responsables de las mayores capturas de rayas (Tabla 2). Las capturas de Cuba aumentaron en la década de 1990 hasta contribuir sustancialmente a las capturas regionales para 1997 (aunque los datos nacionales de desembarque muestran que ese aumento ocurrió una década antes; PAN-Tiburones, 2015). Las capturas de rayas en Estados Unidos fueron inusualmente altas en 1992 (9477 t; el 94 % de ellas rayas látigo [Dasyatidae]); fuera de ese año, oscilaron entre 408 t y 2130 t. Las flotas extranjeras fueron responsables del 6.5 % (36 758 t) de todas las capturas de rayas. Entre todos los tipos de arte, las redes de arrastre de fondo (142 159 t) y las redes agalleras (incluidas las de enmalle de tres paños; 306 570 t) fueron responsables de la mayoría (78.9 %; 448 730 t) de las capturas de rayas. Al igual que con los tiburones, la resolución taxonómica de las capturas registradas de rayas fue deficiente: dos tercios (69 %) de todas las rayas figuraban únicamente como «Batoidea» o «Rajiformes». El pez guitarra chola (registrado como Rhinobatos percellens, actualmente Pseudobatos percellens, Rhinobatidae) fue capturado más que cualquier otra especie de raya listada (73 800 t, 13 % de las rayas) y está En Peligro.

Figura 8. Capturas reconstruidas de (a) tiburones y (b) rayas en el océano Atlántico centro-occidental de 1950 a 2016, por país. Los países con menos de 10 000 toneladas métricas de capturas acumuladas de tiburones y rayas en todos los años se agrupan como «Otros». Los datos de captura provienen de Sea Around Us (Pauly et al., 2020).

Manejo

Algunas especies de tiburones y rayas (13.9 %, n = 25 de 180) estaban incluidas en un apéndice o anexo de CITES, CMS o SPAW. Veinte especies figuraban en CITES (Apéndice I: dos especies; Apéndice II: 18 especies; Tabla S1), todas ellas también listadas en CMS (solo Apéndice I: una especie; solo Apéndice II: nueve especies; Apéndices I y II: 10 especies). Nueve especies figuraban en SPAW (Anexo II: dos especies; Anexo III: siete especies), todas ellas también listadas en CITES y CMS. Tres especies figuraban únicamente en el Apéndice II de la CMS: el tiburón arenero (Carcharhinus obscurus, Carcharhinidae; EN), el tiburón azul (NT) y el galludo o mielga (Squalus acanthias, Squalidae; VU).

Se realizaron evaluaciones de stock para las poblaciones del golfo de México, el Atlántico, el Atlántico norte o el Atlántico noroccidental de 42 (23.3 %, n = 42 de 180) especies de tiburones y rayas presentes en el ACO. Seis stocks (14.3 %, n = 6 de 42) estaban sobreexplotados y ocho (19.1 %, n = 8 de 42) no lo estaban (Tabla S1). Había sobrepesca en cuatro stocks (9.5 %, n = 4 de 42) y no la había en diez (23.8 %, n = 10 de 42). A veintiocho stocks (66.7 %, n = 28 de 42) se les asignó un estado de sobreexplotación o sobrepesca «desconocido».

El tipo y el grado de manejo de tiburones y rayas variaron dentro del ACO (Tabla 3; véase la Tabla S3 para el detalle completo y las referencias). Muchos países eran parte de algunos acuerdos internacionales pero no de otros, lo que resultó en una matriz compleja de obligaciones y regulaciones que en algunos casos variaba incluso a nivel insular (por ejemplo, el Reino de los Países Bajos). De todos los mecanismos internacionales de manejo, la WECAFC tuvo la mayor participación (100 %), lo que significa que todos los países estaban también cubiertos por su RPOA–IUU y lo estarán por su RPOA–Sharks una vez que se finalice. La participación en CITES también fue alta (97.8 %); solo Haití no era parte. El PSM, un acuerdo vinculante que combate la pesca INDNR, tuvo baja participación (44.4 %), al igual que el CMS Sharks MoU (42.2 %). Once países prohibían la pesca comercial o toda la pesca de tiburones (n = 10) o de rayas (n = 9), aunque la prohibición de pesca de tiburones de Honduras incluía una excepción notable para la retención y venta de tiburones capturados incidentalmente. Los cuatro líderes regionales en participación en el manejo (ME) fueron todos jurisdicciones francesas de ultramar (Figura 9). A pesar de ir detrás de esos países en ME, Estados Unidos tenía el marco de manejo pesquero más detallado (buena parte del cual quedó incluido en «otras regulaciones»), con cuotas de captura específicas por especie, cierres espacio-temporales, restricciones de artes, restricciones de talla y más (Tabla S3). Doce países tuvieron menos del 50 % de ME (Figura 10a); Haití, por ejemplo, solo contaba con un RPOA–IUU. Surinam, Guyana y Jamaica presentaron una ME notablemente baja pese a tener una CoR alta (Surinam y Guyana) o capturas históricas reconstruidas altas (Jamaica; Figura 10b). México y Venezuela también tuvieron una ME relativamente baja (53.9 % y 61.5 %, respectivamente) pese a presentar tanto una CoR alta como capturas históricas reconstruidas altas. No hubo relación entre la ME y la captura total reconstruida ni entre la ME y la CoR. Sin embargo, sí hubo una relación positiva entre la CoR y la captura total reconstruida (p < .05, r² ajustado = 0.74).

Tabla 2. Captura total reconstruida de tiburones y rayas en el océano Atlántico centro-occidental (ACO; Área Mayor de Pesca 31 de la FAO) de 1950 a 2016, por país.

DISCUSIÓN

Presentamos la primera reevaluación integral del riesgo de extinción de los tiburones y rayas presentes en el ACO y encontramos que esta región es un microcosmos del desafío global para su conservación. El treinta y seis por ciento de los tiburones y rayas del ACO están amenazados con un riesgo elevado de extinción, una proporción similar a la de los tiburones y rayas amenazados a nivel mundial (Dulvy, Pacoureau, et al., 2021). Una proporción aún mayor —casi la mitad de todos los tiburones y rayas del ACO (48.9 %)— presenta una tendencia poblacional decreciente en todo su ámbito de distribución global. La sobrepesca es la amenaza abrumadoramente dominante para sus poblaciones y ha provocado declives en todas las especies amenazadas. Estados Unidos, Venezuela y México eclipsan a todos los demás países del ACO en términos de responsabilidad de conservación y de capturas totales reconstruidas de tiburones y rayas. Sin embargo, Estados Unidos probablemente cuenta con el manejo pesquero más sólido de la región y destaca como uno de los pocos países con pesca de tiburón sostenible (Simpfendorfer y Dulvy, 2017). Las regulaciones nacionales y la participación en los mecanismos internacionales de manejo varían ampliamente. A la luz de estos hallazgos, analizamos los patrones de riqueza de especies y riesgo de extinción, destacamos especies de preocupación, discutimos las tendencias pesqueras e identificamos oportunidades para mejorar el manejo.

Diversidad de especies

El ACO es un punto caliente de biodiversidad de tiburones y rayas (Carpenter, 2002; Weigmann, 2016), particularmente de especies endémicas (Derrick et al., 2020), evolutivamente distintivas (Stein et al., 2018) y de aguas profundas (por ejemplo, las rayas del orden Rajiformes; Dulvy, Pacoureau, et al., 2021; McEachran y Miyake, 1990). Es comparable con áreas templadas de alta riqueza, como el Atlántico nororiental y el Pacífico suroriental pero, al igual que ocurre con la diversidad de arrecifes de coral, esta fauna del ACO es solo aproximadamente la mitad de rica que la de la muy diversa región del Indo-Pacífico occidental (Weigmann, 2016). La riqueza de especies en el ACO es mayor sobre la plataforma continental (Carrillo-Briceño et al., 2018), con una riqueza notablemente alta en amplias zonas de aguas estadounidenses (por ejemplo, a lo largo de la productiva plataforma del golfo de México) y frente a la costa norte de América del Sur, particularmente en el límite dinámico entre los trópicos y los subtrópicos (Dulvy et al., 2014; Dulvy, Pacoureau, et al., 2021; Ward-Paige et al., 2010).

Tabla 3. Información de manejo por país. NPOA–Sharks es un Plan de Acción Nacional para la Conservación y el Manejo de los Tiburones; RPOA–Sharks es un Plan de Acción Regional para la Conservación y el Manejo de los Tiburones; «otras regulaciones» incluye cierres espaciales o temporales, prohibiciones de exportación de productos de tiburón o raya, medidas específicas por especie o restricciones de artes de pesca relevantes para los condrictios; NPOA–IUU es un Plan de Acción Nacional para Prevenir, Desalentar y Eliminar la Pesca Ilegal, No Declarada y No Reglamentada (INDNR); RPOA–IUU es el Plan de Acción Regional equivalente.

Nota: la Tabla 3 (información de manejo por país) se reproduce aquí como las dos páginas del artículo original, ya que no cabe como tabla de texto.

Figura 9. Mapa de participación en el manejo (%) con 13 herramientas de manejo de tiburones y rayas (asignadas como presentes o ausentes) para cada país del océano Atlántico centro-occidental. Los límites nacionales aparecen en gris oscuro (Claus et al., 2014). Las áreas fuera del océano Atlántico centro-occidental están sombreadas en gris. BVI corresponde a las Islas Vírgenes Británicas y USVI a las Islas Vírgenes de Estados Unidos. Fuente de la capa base del mapa: Esri®

Figura 10. (a) Participación en el manejo con 13 herramientas de manejo de tiburones y rayas y (b) responsabilidad de conservación y capturas totales reconstruidas de tiburones y rayas en el océano Atlántico centro-occidental de 1950 a 2016; cada variable está normalizada por el valor máximo (correspondiente a Estados Unidos) para mostrarse de 0 a 1.

Advertimos que las distribuciones de las especies se conocen mejor en regiones con muestreo extensivo, pero aun así siguen siendo imperfectamente conocidas; las aguas de Estados Unidos, por ejemplo, presentan una alta riqueza de especies y reciben simultáneamente un esfuerzo y un financiamiento de investigación sustanciales (Linardich et al., 2019; Miloslavich et al., 2010; Robertson y Cramer, 2014). En otros lugares, los vacíos de datos son más comunes y resulta particularmente difícil asignar distribuciones a los países del sur y el este del mar Caribe. Las distribuciones de las especies de aguas profundas son pobres en datos y los registros a veces se limitan a un solo ejemplar, lo que suele reflejar la falta de pesquerías y de investigación en el mar profundo (por ejemplo, el tiburón de bolsillo americano [Mollisquama mississippiensis, Dalatiidae], Kyne y Herman, 2020a; el tiburón gato de Campeche [Parmaturus campechiensis, Pentanchidae], Kyne y Herman, 2020b).

Riesgo de extinción

Comparaciones espaciales y temporales

La proporción de tiburones y rayas amenazados en el ACO es hoy mayor (35.6 %) que en 2012 (18.5 %; Kyne et al., 2012), pero similar a la reciente reestimación global (32.6 %–45.5 %; Dulvy, Pacoureau, et al., 2021). Este cambio se debe en gran medida a la incorporación de nueva información y metodología (por ejemplo, JARA; Sherley et al., 2020) en las evaluaciones de especies. Solo tres especies experimentaron un cambio genuino (es decir, un cambio real en la tasa de declive, el tamaño poblacional, el tamaño del ámbito de distribución o la calidad del hábitat) en su categoría de la Lista Roja de la UICN desde su última evaluación, y en las tres el estado empeoró: el tiburón amarillo (Carcharhinus acronotus, Carcharhinidae; antes NT, ahora EN), el tiburón nocturno (Carcharhinus signatus, Carcharhinidae; antes VU, ahora EN) y el tiburón ballena (Rhincodon typus, Rhincodontidae; antes VU, ahora EN). Ninguna de estas tres especies es endémica del ACO, aunque buena parte del ámbito de distribución del tiburón amarillo se encuentra en esta región.

A nivel global, la mayoría de los tiburones y rayas amenazados se encuentran en aguas costeras de plataforma, particularmente en los trópicos (Dulvy, Pacoureau, et al., 2021); encontramos la misma tendencia en el subconjunto de especies del ACO, donde las especies CR y VU ocurrieron a profundidades significativamente menores que las especies LC. Como consecuencia, el grueso de la responsabilidad de conservación (CoR) recayó en los países con las ZEE más extensas y con más hábitats costeros asociados a la plataforma (por ejemplo, Estados Unidos, Venezuela y México). Lamentablemente, muchos tiburones y rayas que dependen de hábitats cercanos a la costa durante etapas críticas de su vida enfrentan múltiples amenazas asociadas a la proximidad con los centros de población humana (Stallings, 2009; Ward-Paige et al., 2010), entre ellas la pesca (Knip et al., 2010), el desarrollo costero (Beal et al., 2021; Jennings et al., 2008) y la pérdida o degradación del hábitat (Jackson et al., 2014; Polidoro et al., 2010; Waycott et al., 2009). Algunas especies de hábitats costeros también están amenazadas por el cambio climático y los fenómenos meteorológicos severos, que pueden alterar condiciones abióticas (Schlaff et al., 2014) que influyen en la distribución de las especies (Bangley et al., 2018; Hammerschlag et al., 2022) y en el uso del hábitat a escala fina (Crear et al., 2020; Strickland et al., 2020), aunque las respuestas específicas por especie pueden variar (Gutowsky et al., 2021). Actualmente, los efectos del cambio climático sobre los tiburones y las rayas del ACO se comprenden poco, pero las especies que dependen de hábitats degradados por el cambio climático podrían enfrentar los impactos más significativos (por ejemplo, los tiburones asociados a arrecifes; Heupel et al., 2019). Una CoR alta recayó también sobre las aguas internacionales y Bahamas, pese a que las primeras consisten únicamente en hábitats oceánicos y la segunda es una nación insular. Las aguas internacionales, en particular, cubren una gran proporción de las distribuciones de especies de amplio desplazamiento y altamente amenazadas del ACO. Bahamas también incluye extensas áreas de hábitat de tiburones y rayas amenazados, sostiene la alta riqueza de especies que caracteriza a la región del estrecho de Florida y tiene una historia rica y relativamente prolongada de investigación sobre tiburones y rayas (por ejemplo, Myrberg et al., 1969).

El ACO era anteriormente una de las regiones del mundo con mayor deficiencia de datos sobre tiburones y rayas (Dulvy et al., 2014). La proporción de especies DD cayó del 47 % (n = 71 de 151 especies evaluadas) en 2012 (Kyne et al., 2012) a apenas el 1.1 % (n = 2 de 180) en 2021, lo que marca un progreso sustancial en la reducción de los puntos ciegos por falta de datos, que pueden conducir a un manejo específico por especie defectuoso (Walls y Dulvy, 2020). Setenta y siete especies incluidas en nuestra revisión, algunas de las cuales no estaban previamente reconocidas en el ACO, fueron evaluadas como DD en 2012. De ellas, la gran mayoría (76.6 %, n = 59 de 77) es ahora LC y algunas (7.8 %, n = 6 de 77) son ahora NT. Once especies (14.3 %, n = 11 de 77) antes evaluadas como DD están hoy amenazadas a nivel global, incluyendo dos CR (el tiburón poroso [Carcharhinus porosus, Carcharhinidae] y el tiburón martillo cuchara [Sphyrna media, Sphyrnidae]), cinco EN (el tiburón espinoso [Echinorhinus brucus, Echinorhinidae], la manta diablo menor [Mobula hypostoma, Mobulidae], la manta diablo chilena [Mobula tarapacana, Mobulidae], el cazón enano de Venezuela y la raya chupare del Atlántico) y cuatro VU (la raya gavilán de hocico romo [Myliobatis freminvillei, Myliobatidae], la raya águila del sur [Myliobatis goodei, Myliobatidae], el cazón picudo brasileño [Rhizoprionodon lalandii, Carcharhinidae] y el tiburón gata). Estas 11 especies deberían reconocerse e incorporarse en los planes de manejo del ACO, con énfasis en el cazón enano de Venezuela (endémico) y la raya chupare del Atlántico (casi endémica).

El tiburón espinoso de piel áspera es la única especie previamente evaluada que sigue siendo DD. Es una especie de aguas profundas poco conocida (rango batimétrico de 73–600 m) que puede ser capturada incidentalmente, pero se desconoce en qué grado la pesca afecta a su población (Finucci et al., 2020). El tiburón martillo de Carolina es la otra especie DD actual. Fue descrita recientemente, es difícil de identificar (Quattro et al., 2013) y se evaluó como DD porque no pudieron determinarse su distribución batimétrica y geográfica y, por lo tanto, su interacción con las pesquerías (VanderWright et al., 2020). Sin embargo, dado que todos los demás tiburones martillo (Sphyrnidae) del ACO están amenazados, este estatus podría estar enmascarando un alto nivel de riesgo de extinción para el tiburón martillo de Carolina.

Especies de preocupación

El ACO alberga muchos tiburones oceánicos amenazados (por ejemplo, los marrajos [Lamnidae], los tiburones zorro [Alopiidae] y algunos tiburones réquiem [Carcharhinidae]) y rayas amenazadas (por ejemplo, las mantas y diablos [Mobulidae]), particularmente en el golfo de México y el Atlántico estadounidense (Dulvy, Pacoureau, et al., 2021; Pacoureau et al., 2021). Estas especies, junto con los tiburones martillo, los peces sierra, los peces guitarra (Rhinobatidae) y las especies muy grandes y altamente migratorias (por ejemplo, el tiburón ballena), se encuentran entre los grupos de tiburones y rayas más amenazados de la región. El pez sierra de diente grande (Pristis pristis, Pristidae) y el pez sierra de diente pequeño, por ejemplo, se encontraban históricamente en todos los hábitats costeros del ACO, pero hoy están restringidos a pequeñas porciones de sus ámbitos de distribución previos y han sufrido severos declives poblacionales (Dulvy et al., 2016; Yan et al., 2021). Todos son reconocidos como grupos de extrema preocupación para la conservación (Dulvy et al., 2016; Dulvy, Pacoureau, et al., 2021; Pacoureau et al., 2021). Estas especies figuran de manera prominente en los apéndices y anexos de CITES, CMS y SPAW, lo que subraya la necesidad de cooperación internacional para su manejo y de que los países cumplan sus compromisos nacionales con estos acuerdos.

Entre las cuatro especies endémicas amenazadas del ACO, la raya eléctrica colombiana (VU) y la raya eléctrica de banda parda (VU) se consideran irreemplazables porque además tienen ámbitos de distribución pequeños (Dulvy et al., 2014). Aunque son relativamente productivas, ambas especies son capturadas en pesquerías artesanales de arrastre demersal intensas y mal manejadas a lo largo de sus reducidos ámbitos geográficos en Colombia y Venezuela, y se sospecha que han disminuido entre un 30 % y un 49 % en las últimas tres generaciones (Pollom, Herman, Lasso-Alcalá, Mejía-Falla y Navia, 2020a; Pollom, Herman, Lasso-Alcalá, Mejía-Falla, Navia y Rincon, 2020). Las otras dos especies endémicas amenazadas del ACO son el cazón enano de Venezuela (EN) y la raya redonda de Venezuela (EN). El primero es objeto de pesca dirigida y se captura incidentalmente en pesquerías de arrastre y palangre frente a Venezuela y Colombia; se infirió que ha disminuido más del 99 % en las últimas tres generaciones con base en la caída de los desembarques de cazones (Triakidae) en Venezuela (Pollom, Lasso-Alcalá, et al., 2020). La segunda se captura en pesquerías de arrastre demersal y en pesquerías artesanales de chinchorro playero en Colombia, pero hoy rara vez se observa en las capturas en Venezuela; se sospecha que su población ha disminuido entre un 50 % y un 79 % en los últimos diez años (Pollom, Herman, Lasso-Alcalá, Mejía-Falla y Navia, 2020b).

Las especies casi endémicas amenazadas (la raya eléctrica pintada [VU], el pez guitarra pecoso [VU] y la raya chupare del Atlántico [EN]) también están sujetas a una alta presión pesquera en partes de sus ámbitos de distribución (Dulvy, Charvet, et al., 2021; Pollom, Charvet, Blanco-Parra, et al., 2020; Pollom, Charvet, Faria, Herman, Lasso-Alcalá, Marcante, Mejía-Falla, et al., 2020). La raya eléctrica pintada se captura en pesquerías intensas de arrastre demersal a lo largo de su pequeño ámbito de distribución frente al norte de América del Sur, desde al menos Venezuela hasta Brasil, aunque podría encontrar cierto refugio de la pesca en profundidad (Pollom, Charvet, Faria, Herman, Lasso-Alcalá, Marcante, Mejía-Falla, et al., 2020). El pez guitarra pecoso tiene algo de refugio frente a las pesquerías de arrastre en el golfo de México estadounidense, pero es una especie de captura incidental común en las pesquerías de arrastre camaronero de México y está expuesto a pesquerías intensas y sin manejo en otras zonas (Pollom, Charvet, Blanco-Parra, et al., 2020). La raya chupare del Atlántico también tiene refugio en la parte norte de su ámbito de distribución (por ejemplo, Bahamas), pero está sujeta a una alta presión pesquera a lo largo de las costas de Venezuela, Colombia, las Guayanas y el norte de Brasil, donde actualmente es muy rara (Dulvy, Charvet, et al., 2021). Aunque no consideramos casi endémicos del ACO al tiburón bizcochuelo (Isogomphodon oxyrhynchus, Carcharhinidae; CR) ni a la raya látigo de aleta alada (Fontitrygon geijskesi, Dasyatidae; CR), ambos son destacables por ser especies altamente amenazadas con ámbitos de distribución pequeños que se extienden desde el este de Venezuela hasta la costa norte de Brasil (Dulvy et al., 2014; Pollom, Charvet, Faria, Herman, Lasso-Alcalá, Marcante, Nunes y Rincon, 2020; Pollom, Charvet, Faria, Herman, Lasso-Alcalá, Marcante, Nunes, Rincon y Kyne, 2020).

Se requiere investigación sobre la historia de vida, la distribución, la abundancia y las interacciones con las pesquerías de estas especies amenazadas endémicas, casi endémicas y de ámbito de distribución reducido, la gran mayoría de las cuales (77.8 %, n = 7 de 9) son rayas. La responsabilidad de conservación de estas especies recae exclusivamente en los países del ACO, en particular Venezuela, Colombia, Surinam, Guyana, la Guayana Francesa y Brasil. Recomendamos que estos países monitoreen su estado y prioricen su manejo.

Tendencias pesqueras

Las capturas de tiburones y rayas alcanzaron su máximo en el ACO (1992) antes de hacerlo a nivel global (2003; Davidson et al., 2016; Pauly et al., 2020), pero las tendencias regional y global siguieron un patrón similar: hubo un aumento sustancial de capturas y desembarques desde 1950 hasta las décadas de 1990/2000, seguido de un periodo de declive. En el ACO, las capturas reconstruidas disminuyeron un 40.2 % entre 1992 y 2016, mientras que el esfuerzo pesquero total de la región aumentó alrededor de un 1.1 % anual después de 1950 (Anticamara et al., 2011). Por lo tanto, la captura por unidad de esfuerzo regional probablemente ha disminuido más del 50 % a lo largo del equivalente a tres generaciones para muchas especies de tiburones y rayas (una reducción poblacional suficiente para que una especie califique como En Peligro), lo que sugiere que la pesca está impulsando su riesgo de extinción en el ACO.

Aleteo

Parte de la pesca de tiburones más intensa del ACO ocurrió entre la década de 1970 y comienzos de la de 1990 (Bonfil, 1997; Musick et al., 1993), a medida que aumentaban las actitudes negativas hacia los tiburones y la demanda y el comercio de aletas de tiburón (Castro, 2013; Worm et al., 2013). Con el incremento de la demanda, algunos precios locales de las aletas también subieron, e incluso se cuadruplicaron en los mercados guatemaltecos hacia mediados de la década de 2000 (Graham, 2007). Numerosos países del ACO participaron en el comercio de aletas (por ejemplo, Guyana, Trinidad y Tobago; Fowler et al., 2005); el 21 % de las aletas del tiburón martillo común (Sphyrna lewini, Sphyrnidae; CR) muestreadas en Hong Kong, por ejemplo, provenían del Atlántico occidental (Chapman et al., 2009). Pero el volumen global de aletas importadas a Hong Kong (es decir, la demanda) disminuyó hacia 2013 (Shea y To, 2017) y se esperaba que siguiera disminuyendo tanto en Hong Kong como en China en los años siguientes (Dent y Clarke, 2015). Los precios de las aletas también cayeron en algunas partes del ACO, mientras el comercio global de productos de carne de tiburón crecía un 4.5 % anual entre 2000 y 2011 (Dent y Clarke, 2015). En algunos lugares, la carne superó a las aletas como el producto más rentable del tiburón (por ejemplo, en el noreste de Brasil; Martins et al., 2018). Hacia mediados de la década de 2010, la contribución de aletas de tiburón martillo común del Atlántico suroccidental, el mar Caribe y el Atlántico noroccidental, muestreadas al azar en los mercados de Hong Kong, era de aproximadamente el 8.5 % (Fields et al., 2020). Los recortes de aletas de tiburón sedoso (Carcharhinus falciformis, Carcharhinidae), muestreados de forma similar en mercados de Hong Kong y China continental, sugirieron una contribución casi nula de las poblaciones del Atlántico (Cardeñosa et al., 2020), pese a que el tiburón sedoso era entonces la segunda especie más común en el comercio de aletas (Cardeñosa et al., 2018). Estos indicios limitados y la falta de evidencia en la literatura sugieren que hoy hay poco aleteo de tiburones a gran escala (el corte de las aletas y el descarte del cuerpo en el mar) en el ACO (Kyne et al., 2012), aunque el aleteo sí ocurre de manera ilegal (por ejemplo, con frecuencia se desembarcan cuerpos sin aletas en puertos del norte de Brasil, a pesar de la legislación nacional; Feitosa et al., 2018). Las aletas de los cuerpos desembarcados también ingresan al comercio de aletas por vías legales, incluso en las pesquerías más manejadas y desarrolladas del ACO (por ejemplo, Estados Unidos; Dulvy et al., 2017; Ferretti et al., 2020).

La importancia de las pesquerías de pequeña escala y de los datos de captura

Incluso con niveles bajos de esfuerzo, la pesca de pequeña escala puede reducir significativamente la biomasa y afectar etapas críticas del ciclo de vida (por ejemplo, juveniles en posibles hábitats de crianza; Tagliafico et al., 2021) de peces de crecimiento lento como los tiburones y las rayas (Pinnegar y Engelhard, 2008). En el ACO, el tamaño, la contribución económica y la captura de las flotas de pequeña escala han venido aumentando durante décadas (Baremore et al., 2021; Canty et al., 2019), y la sobrepesca ocurre en casi el doble del porcentaje de pesquerías de pequeña escala (46 %) que de pesquerías comerciales (28 %; Singh-Renton y McIvor, 2015). La importancia de la pesca de pequeña escala queda de manifiesto en México y Venezuela, que identificamos entre las tres principales naciones pesqueras de tiburones y rayas del ACO: las embarcaciones de pesca de pequeña escala representan el 97 % de la flota pesquera marina de México (Fernández et al., 2011) y las fuentes artesanales aportan el 94 % de la captura de tiburones en Venezuela (Marquez et al., 2019; Tavares, 2019). Sin embargo, las pesquerías de pequeña escala del ACO se manejan con menor intensidad que sus pesquerías comerciales de gran escala (Singh-Renton y McIvor, 2015) y, en el caso de las que afectan a tiburones y rayas, están poco estudiadas (Kyne et al., 2012), mientras que las pesquerías de gran escala se conocen mejor (véanse, por ejemplo, los informes SouthEast Data, Assessment and Review; Bonfil, 1997; Peterson et al., 2017; Tavares y Arocha, 2008).

Las pesquerías de pequeña escala que afectan a tiburones y rayas en el ACO son heterogéneas y están ampliamente distribuidas, y su esfuerzo y captura están pobremente descritos (Bonfil, 1997). Encontramos sorprendentemente poca información sobre descartes y desembarques de rayas en el ACO y subrayamos la necesidad de un mayor monitoreo, pese a que fuera de Estados Unidos, Cuba y México hay pocas pesquerías dirigidas a rayas en la región (Pérez-Jiménez y Mendez-Loeza, 2015; WECAFC, 2018). Además, las estadísticas nacionales de desembarque del ACO reportadas a la FAO tienen una resolución taxonómica muy baja (Dulvy et al., 2014; WECAFC, 2018): más de la mitad de las capturas de tiburones y rayas se identifican solo como «condrictio», «elasmobranquio», «batoideo» o «rajiforme». México, a pesar de ser el tercer país con mayor captura de tiburones y rayas del ACO, registra las capturas en apenas tres categorías: tiburones pequeños (<1.5 m), tiburones grandes (>1.5 m) y rayas (Pérez-Jiménez y Mendez-Loeza, 2015). Venezuela, a pesar de ser el segundo país con mayor captura de tiburones y rayas del ACO, registró tiburones y rayas como una sola categoría hasta 1990, luego en tres grupos (tiburones varios, Mustelus spp. y rayas varias) hasta 2007, y a partir de entonces la identificación a un nivel más fino se vio limitada por la falta de capacitación del personal de monitoreo pesquero (Tavares, 2019). La situación en las naciones con menor captura de tiburones y rayas es similar: en Guatemala, solo dos funcionarios pesqueros gubernamentales monitorean sus aproximadamente 150 km de costa caribeña, lo que dificulta la verificación de los desembarques (Hacohen-Domené et al., 2020). De forma parecida, la mayor parte de la investigación pesquera en Costa Rica se ha centrado en la costa del Pacífico y faltan datos de desembarque de buena calidad para la costa caribeña (Espinoza et al., 2018). Esta escasa resolución no es compatible con un manejo eficaz específico por especie. Algunos estudios recientes han comenzado a llenar estos vacíos mediante el monitoreo de desembarques de pesquerías de pequeña escala (por ejemplo, Guyana: Kolmann et al., 2017; Venezuela: Marquez et al., 2019; Panamá: Návalo et al., 2021). En la pesquería de tiburón de Belice, por ejemplo, un nuevo método de bajo costo para analizar aletas secundarias aportadas por los pescadores permitió determinar con éxito la composición por especie y talla de los desembarques (Quinlan et al., 2021). En última instancia, es crítico incrementar el reporte de los desembarques en tierra y de los descartes en el mar, tanto en pesquerías de pequeña como de gran escala: en conjunto, los desembarques no reportados (1 354 655 t) y los descartes no reportados (415 996 t) representaron el 59.5 % de todas las capturas de tiburones y rayas del ACO entre 1950 y 2016. Se requieren datos completos y de alta resolución de esfuerzo y captura para evaluar las poblaciones y adaptar las prioridades de manejo (Bizzarro et al., 2009; Kyne et al., 2012; Pérez-Jiménez y Mendez-Loeza, 2015).

Un refugio en profundidad cada vez menor

Desde 1950, las pesquerías globales se han expandido cada vez más hacia el mar profundo (Morato et al., 2006). En el océano Atlántico, tiburones de aguas profundas como los quelvachos (Centrophoridae) y el tiburón carocho (Dalatiidae), que habitan hasta los 1000 m de profundidad, ya se reportaban en los desembarques pesqueros desde 1990 (Morato et al., 2006). Aunque encontramos que muchas especies endémicas y LC del ACO están asociadas a hábitats profundos que pueden ofrecer refugio frente a la presión pesquera (Dulvy et al., 2014; Dulvy, Pacoureau, et al., 2021; Walls y Dulvy, 2021), ese refugio podría estar reduciéndose a medida que las actividades pesqueras continúan desarrollándose en las aguas profundas de la región (Arana et al., 2009; Baremore et al., 2016).

En el ACO, muchos hábitats de aguas profundas (>200 m) son accesibles para los pescadores de pequeña escala debido a su cercanía a la costa y, en consecuencia, los tiburones y rayas de aguas profundas ya se capturan como fauna incidental y en ocasiones son objeto de pesca dirigida. A lo largo del Sistema Arrecifal Mesoamericano, por ejemplo, esa accesibilidad, sumada a la caída de los rendimientos en las pesquerías costeras, dio lugar a la aparición de pesquerías de aguas profundas de pequeña escala que utilizan palangres, línea de mano, nasas y redes agalleras para capturar «pargos rojos» (por ejemplo, el pargo cachucho [Etelis oculatus, Lutjanidae], el pargo de seda [Lutjanus vivanus, Lutjanidae] y el pargo aleta negra [Lutjanus buccanella, Lutjanidae]) y meros (por ejemplo, el mero de borde amarillo [Hyporthodus flavolimbatus, Serranidae] y el mero bigotudo [Hyporthodus mystacinus, Serranidae]) entre los 100 y los 550 m (Baremore et al., 2021; WECAFC, 2018). La mayoría de las pesquerías de aguas profundas de pequeña escala del ACO se dirigen de forma similar a este complejo de pargos y meros. Frente a Guatemala, los pescadores capturan y descartan algunos tiburones y quimeras pequeños de aguas profundas, mientras que dirigen su pesca a otros o los retienen por su carne o su aceite de hígado (Finucci et al., 2021; Hacohen-Domené et al., 2020; Polanco-Vásquez et al., 2017). En Venezuela, la sobrepesca de los stocks de aguas someras ha llevado a pescar en aguas profundas (200–800 m) al norte de la Isla de Margarita y la península de Paria (región oriental, cerca de Trinidad) y a lo largo de la costa de Falcón (región occidental, cerca de Aruba), donde hoy se capturan especies endémicas y casi endémicas de tiburones, rayas y quimeras de aguas profundas (O. M. Lasso-Alcalá, datos no publicados). También se capturan tiburones de aguas profundas frente al Banco de Saba (de Graaf et al., 2017), Curazao (Van Beek et al., 2013), Belice (Quinlan et al., 2021), el norte de Cuba (Ruiz-Abierno et al., 2021) y en el sur del golfo de México (aunque muy pocos; Pérez-Jiménez y Mendez-Loeza, 2015), y son objeto de pesca dirigida en Honduras (Baremore et al., 2016). En el norte del golfo de México, las pesquerías de palangre de peces de arrecife profundo y las pesquerías de arrastre camaronero también capturan tiburones de aguas profundas como fauna incidental, la mayoría de los cuales se descarta (Scott-Denton et al., 2011; Scott-Denton y Williams, 2013; Zhang et al., 2014) y, en Bahamas, los pescadores recreativos capturan con frecuencia pequeños tiburones de aguas profundas mientras pescan pargos rojos con carretes eléctricos (B. S. Talwar, obs. pers.). En estas pesquerías del ACO, el cazón (Mustelus canis, Triakidae; NT), el galludo cubano (Squalus cubensis, Squalidae; LC), el tiburón de seis branquias del Atlántico (Hexanchus vitulus, Hexanchidae; LC), el tiburón de siete branquias de hocico agudo (Heptranchias perlo, Hexanchidae; NT), el tiburón nocturno (EN), los quelvachos (Centrophorus spp., Centrophoridae; EN donde han sido evaluados) y algunos tiburones gato (Scyliorhinidae; LC) son las especies de aguas profundas más comunes en los desembarques (Baremore et al., 2021; de Graaf et al., 2017; Hacohen-Domené et al., 2020; Marquez et al., 2019; Quinlan et al., 2021; Scott-Denton et al., 2011; Van Beek et al., 2013).

Aunque muchos de los tiburones y rayas de aguas profundas del ACO están actualmente evaluados como LC, nuestro conocimiento de su biología y ecología sigue siendo enormemente limitado. Estas especies además suelen carecer de evaluaciones de stock (Tabla S1; Baremore et al., 2021; Kyne y Simpfendorfer, 2010) y muchas son intrínsecamente vulnerables a la sobrepesca por sus historias de vida (García et al., 2008; Rigby y Simpfendorfer, 2015; Simpfendorfer y Kyne, 2009). Por lo tanto, debe enfatizarse un enfoque precautorio en su manejo si las pesquerías de aguas profundas se desarrollan aún más en el ACO (Simpfendorfer y Kyne, 2009), algo que algunos gobiernos parecen estar impulsando (por ejemplo, Belice; Baremore et al., 2021; Kyne et al., 2012).

Oportunidades y prioridades de manejo

El ACO es geopolíticamente complejo: solo el Caribe tiene más límites marítimos que cualquier otro Gran Ecosistema Marino (Martinez et al., 2017). Contiene además países grandes y altamente desarrollados, con regímenes extensos de manejo pesquero (por ejemplo, Estados Unidos), junto a pequeños estados insulares en desarrollo con dificultades económicas y capacidad de manejo limitada (por ejemplo, Haití). Plataformas continentales ricas en nutrientes albergan pesquerías industriales, mientras que a poca distancia arrecifes de coral pobres en nutrientes sostienen pesquerías artesanales (Singh-Renton y McIvor, 2015). No sorprende que los enfoques de manejo de tiburones y rayas varíen ampliamente en la región, ni que entre los desafíos para mejorar el manejo y realizar evaluaciones de stock periódicas figuren la consistencia y armonización en la recolección de datos, el monitoreo pesquero, el financiamiento, la capacitación y la fiscalización. Nuestros hallazgos refuerzan los objetivos del RPOA–Sharks de la WECAFC para enfrentar estos desafíos (WECAFC, 2018).

La responsabilidad de conservación (CoR), la participación en el manejo (ME) y las capturas reconstruidas deben interpretarse con cuidado pero, en conjunto, pueden ofrecer una hoja de ruta para las prioridades y el liderazgo del manejo regional. Subrayamos que la CoR refleja distribuciones de especies regionales y contemporáneas, ponderadas por los niveles globales y contemporáneos de riesgo de extinción. Es importante considerar, por ejemplo, que los principales impulsores del riesgo de extinción de especies presentes en el ACO a veces se encuentran fuera del ACO (por ejemplo, los declives poblacionales del tiburón ballena son mayores en el Indo-Pacífico, donde se concentra el grueso de la población global; Pierce y Norman, 2016). La ME contemporánea también refleja políticas nacionales e internacionales actuales, que pueden cambiar con regularidad. Además, la captura total reconstruida de cada país refleja las capturas históricas regionales de tiburones y rayas; las capturas fuera del ACO pueden ser sustanciales, pero no se consideraron aquí. El Sea Around Us Project ofrece asimismo datos de captura con la mejor resolución disponible, al mejorar datos frecuentemente de baja resolución y a veces incompletos que los países reportan por sí mismos a la FAO (Maharaj et al., 2018). Los datos de captura reconstruida de tiburones y rayas de Colombia están subestimados, por ejemplo, porque Colombia no reporta las capturas de rayas de las pesquerías de gran escala y faltan muchos años de datos de desembarque de tiburones y rayas en los registros gubernamentales (Caldas et al., 2009). Pese a que los datos de captura reconstruida de Colombia no muestran capturas de rayas entre 1950 y 2016, datos recientes indican que las rayas representan el 7.2 % del volumen total de capturas de peces e invertebrados de pequeña escala en tres localidades del Caribe colombiano (Fundación Squalus–AUNAP, datos no publicados). Aun así, la mayor parte de la pesca en el Caribe colombiano es de pequeña escala y resulta en capturas de tiburones y rayas muy inferiores a las de las principales naciones pesqueras de tiburones y rayas del ACO (P. A. Mejía-Falla, obs. pers.). De manera similar, los datos de captura autorreportados por Venezuela presentan fallas a partir de 1998, cuando el registro por parte de la agencia nacional de monitoreo pesquero se volvió poco confiable debido al colapso de la infraestructura gubernamental (Tavares, 2019). Tavares (2019) indicó que toda la producción pesquera comercial venezolana en el mar Caribe disminuyó alrededor de un 80 % entre la década de 1990 y la de 2010, particularmente por la escasez de combustible que redujo la capacidad de pesca a mediados de la década de 2010. Sin embargo, en las últimas décadas la agencia nacional de monitoreo pesquero enmascaró artificialmente las bajas capturas reportadas de tiburones y rayas de pesquerías mal reportadas, al enviar datos de captura inflados a organizaciones internacionales (por ejemplo, la FAO; R. Tavares, com. pers.). Esto pone en duda el aparente pico de capturas regionales de tiburones entre 2010 y 2011, impulsado en gran medida por un aumento del 451 % en las capturas reportadas por Venezuela y, poco después, el aparente pico de capturas regionales de rayas entre 2014 y 2015, impulsado en gran medida por un aumento del 271 % en las capturas reportadas por ese país (Figura 8; Page et al., 2020). Sin esos incrementos notorios en las capturas regionales hacia el final de las series, habría mayor consistencia en las tendencias regionales de disminución de las capturas de tiburones y de estabilización de las capturas de rayas en las últimas décadas.

Los países que dominan la CoR y las capturas totales reconstruidas del ACO —Estados Unidos, Venezuela y México— tienen grandes extensiones de plataforma continental rica en nutrientes, en las que cabe esperar una alta diversidad, abundancia y captura de tiburones y rayas. Por ello, encabezar cualquiera de estas categorías no indica necesariamente que exista sobrepesca actual o un manejo inadecuado de las especies amenazadas. Por ejemplo, pese a liderar el ACO tanto en CoR como en capturas totales reconstruidas, Estados Unidos ofrece actualmente algunos de los mejores ejemplos de pesca sostenible de tiburones y rayas del mundo y funciona como refugio para muchos tiburones y rayas amenazados (Ferretti et al., 2020; Simpfendorfer y Dulvy, 2017), algunos de los cuales han mostrado recuperaciones preliminares en aguas estadounidenses (Peterson et al., 2017). En contraste, México y Venezuela albergan pesquerías pobres en datos, donde los puntos de referencia y el estado de los stocks son en gran medida desconocidos y falta capacidad institucional de manejo (Pérez-Jiménez y Mendez-Loeza, 2015; Tavares, 2019). México, por ejemplo, no es parte de SPAW, la CMS ni el CMS Sharks MoU. Aproximadamente la mitad de los países del ACO tienen una ME mayor que Venezuela y México.

Las demás grandes naciones pesqueras históricas de tiburones y rayas del ACO (por ejemplo, Cuba, República Dominicana y Jamaica) y aquellas con alta CoR (por ejemplo, Guyana, Surinam y Bahamas) también destacan por tener una responsabilidad significativa en el manejo de tiburones y rayas (Figura 10b). De estas, Jamaica y Surinam tienen la ME más baja y requieren una mayor participación. La falta de manejo de tiburones y rayas en Haití también exige acción inmediata. Aunque los países con ZEE pequeñas tienden a tener una CoR relativamente baja y pocas capturas, algunos se ubican en áreas de alta riqueza de especies y pueden ofrecer refugio frente a la presión pesquera de las ZEE adyacentes. Aruba, por ejemplo, alberga la mayor diversidad de grandes especies de tiburones costeros entre los países del Caribe neerlandés (Winter y de Graaf, 2019) y comparte alrededor del 50 % de sus fronteras con Venezuela, lo que la coloca en una posición singular para generar beneficios de conservación desproporcionados en relación con su tamaño. Lamentablemente, Aruba tiene una ME muy baja, pese a que su vecina cercana Bonaire —también parte del Reino de los Países Bajos— tiene una ME alta. Por último, la alta CoR de las aguas internacionales llama la atención sobre la importancia de manejar los tiburones y rayas altamente migratorios a través de organismos internacionales de manejo pesquero (Tavares y Arocha, 2008; Walls y Dulvy, 2021). Dada la participación del 100 % de los países del ACO en la WECAFC, su próximo RPOA–Sharks ofrece una oportunidad única para lograrlo, particularmente por la amplia jurisdicción taxonómica y geográfica de la WECAFC. En comparación, la jurisdicción de la ICCAT se limita a las especies oceánicas capturadas por flotas dirigidas al atún y especies afines (WECAFC, 2018). Sin embargo, la WECAFC no tiene actualmente la autoridad para adoptar medidas de manejo vinculantes.

Se requiere mejorar la fiscalización en buena parte del ACO, particularmente en las pesquerías de pequeña escala (Kyne et al., 2012; Martins et al., 2018; Saavedra-Díaz et al., 2016). Se capturan y desembarcan tiburones y rayas pese a su estatus de protección en numerosos países (Feitosa et al., 2018; Gallagher et al., 2015; Van Beek et al., 2013). A lo largo de la costa caribeña de Guatemala, los patrullajes pesqueros limitados y la falta de financiamiento para la fiscalización han resultado en pesca no regulada en aguas guatemaltecas y en dinámicas de «bandidos itinerantes» en las ZEE vecinas, como las de Belice y Honduras (Berkes et al., 2006; Graham, 2007; Hacohen-Domené et al., 2020). Las aletas de tiburón también pueden cruzar fronteras internacionales para venderse en mercados poco regulados (Kyne et al., 2012). El manejo y la fiscalización inefectivos de las áreas marinas protegidas (AMP) son igualmente comunes (Bustamante et al., 2014; Perera-Valderrama et al., 2018). Además, en muchas AMP se permiten actividades extractivas: solo el 0.5 % de las áreas protegidas del Caribe asociadas a la Unión Europea y a los Territorios Británicos de Ultramar prohíbe todas las actividades extractivas (Martinez et al., 2017). En general, el financiamiento para la fiscalización es insuficiente y la detección de actividades ilegales es demasiado infrecuente como para incentivar el cumplimiento (aunque esto varía por subregión; Singh-Renton y McIvor, 2015). A nivel internacional, incluso cuando un país es parte de un acuerdo o tratado internacional, puede no haber implementado regulaciones nacionales que cumplan con sus compromisos (que en ocasiones son voluntarios o no vinculantes; por ejemplo, el IPOA–Sharks o el CMS Sharks MoU; Fischer et al., 2012). Los siguientes países del ACO, por ejemplo, cumplen solo parcialmente o no cumplen sus compromisos obligatorios respecto de los tiburones y rayas protegidos en el Apéndice I de la CMS: Antigua y Barbuda, Cuba, Costa Rica, Honduras, Jamaica, Países Bajos (Aruba y Curazao), Panamá y el Reino Unido (Bermudas, Anguila, Montserrat y las Islas Turcas y Caicos) (Lawson y Fordham, 2018).

Aunque nos centramos principalmente en las pesquerías, las prioridades nacionales pueden establecerse mediante otros marcos de valoración que ofrecen justificaciones alternativas para el manejo de tiburones y rayas. El turismo de tiburones y rayas, por ejemplo, puede ofrecer una alternativa rentable y no extractiva a la pesca para algunas especies y algunas personas (Gallagher y Hammerschlag, 2011; Kyne et al., 2012). Bahamas ilustra cómo un pequeño estado insular en desarrollo, sin un manejo ni una fiscalización pesquera suficientes (Sherman et al., 2018), puede aun así beneficiarse del uso no extractivo de tiburones y rayas. Como líder regional en ecoturismo de tiburones y rayas, cuenta con la mayor economía de buceo con tiburones del mundo, que genera 113.8 millones de dólares estadounidenses al año (Haas et al., 2017). Aunque Bahamas tiene una fauna de tiburones y rayas rica y abundante, más del 90 % del gasto nacional derivado del buceo con tiburones provino de actividades centradas en el tiburón coralino del Caribe (Carcharhinus perezi, Carcharhinidae; Haas et al., 2017), una de las especies de tiburón asociadas a arrecifes más abundantes y ubicuas en las áreas efectivamente manejadas del ACO (MacNeil et al., 2020), que además resulta atractiva para el turismo en otros sitios (por ejemplo, Belice; Graham, 2014). Las Islas Caimán ofrecen otro ejemplo de larga data de uso no extractivo exitoso: Stingray City, frente a Gran Caimán, reúne decenas de rayas látigo americanas (Hypanus americanus, Dasyatidae) que interactúan con turistas, en lo que podría ser el ejemplo más antiguo de turismo de tiburones y rayas del mundo (Ormond et al., 2016). Este sitio cumple un papel central en el turismo específico de rayas y genera hasta 50 millones de dólares estadounidenses anuales para las Islas Caimán (Vaudo et al., 2018); el buceo asociado a tiburones y el uso no extractivo generan entre 46.8 y 62.6 millones de dólares adicionales cada año (Ormond et al., 2016). Aunque el ecoturismo de tiburones y rayas no está exento de desafíos (Gallagher y Huveneers, 2018), en las circunstancias adecuadas puede tener un beneficio neto de conservación y económico (Gallagher et al., 2015) y puede resultar apropiado para países con capturas reconstruidas bajas y CoR alta (por ejemplo, Colombia).

CONCLUSIONES

Los tiburones y las rayas se encuentran entre los vertebrados más amenazados de nuestro planeta, solo por detrás de los anfibios (Dulvy, Pacoureau, et al., 2021). Proteger de la pesca a los tiburones y rayas En Peligro Crítico y En Peligro, particularmente a las especies endémicas y casi endémicas, sigue siendo una prioridad regional y global (Dulvy, Pacoureau, et al., 2021). Es probable que las pesquerías de pequeña escala no monitoreadas del ACO contribuyan de manera importante a los declives poblacionales de tiburones y rayas, y podrían crecer hasta amenazar a algunas especies de aguas profundas asociadas a la plataforma. Se requiere con urgencia, en todo el ACO, un manejo pesquero eficaz y aplicable, sustentado en datos básicos específicos por especie sobre abundancia y captura. Manejar las pesquerías de tiburones y rayas tiene el potencial de reducir la mortalidad, detener los declives y promover la recuperación, al tiempo que se apoyan la seguridad alimentaria y los medios de vida mediante la pesca sostenible de especies menos amenazadas (Booth et al., 2019; Dulvy, Pacoureau, et al., 2021). Existe una caja de herramientas de manejo sólida para lograr ese fin (Booth, Squires y Milner-Gulland, 2020; MacNeil et al., 2020), pero se requiere una mejor implementación de las herramientas apropiadas a cada contexto local (Davidson et al., 2016).