Primer registro del tiburón carocho Dalatias licha (Bonnaterre, 1788) en el mar Caribe guatemalteco

Primer registro del tiburón carocho, Dalatias licha (Bonnaterre, 1788), en el mar Caribe de Guatemala
Julio Sánchez-Jiménez1, Josué Ayala-Donado1, María de los Ángeles Rosales Melgar1, Elisa M. Areano-Barillas1, Devanshi Kasana2, Mónica González-Jaramillo3 y Juan Carlos Pérez-Jiménez1,4
1 Fundación Mundo Azul, Guatemala, Guatemala
2 Department of Biological Sciences, Florida International University, North Miami, FL, EUA
3 Consultora independiente, San Francisco de Campeche, Campeche, México
4 El Colegio de la Frontera Sur, Ciudad Industrial, Lerma, Campeche, México
Autor de correspondencia: Juan Carlos Pérez-Jiménez (jcperez@ecosur.mx)
Editor asociado: Yassir Torres
Resumen
Las operaciones de pesca de aguas profundas se realizan cerca de la costa del Caribe de Guatemala. En un estudio para caracterizar las especies de aguas profundas presentes en el área de pesca, se registró la captura incidental de un tiburón carocho, Dalatias licha, a una profundidad de ~284-334 m, a unos 11 km al noreste de la aldea pesquera de El Quetzalito. La hembra adulta, con una longitud total de 1420 mm, presentó características morfológicas consistentes con D. licha, lo que fue confirmado mediante métodos moleculares. Se trata del primer registro de D. licha en la región del Caribe occidental, una especie catalogada en riesgo en la Lista Roja de la UICN. Con este registro, el número de especies de tiburones conocidas en el Caribe de Guatemala asciende a 25.
Palabras clave
Chondrichthyes; Dalatiidae; Dalatias licha; captura incidental; aguas profundas; fosa de Caimán; Guatemala
El tiburón carocho (Dalatias licha) (Bonnaterre, 1788) es una especie de aguas profundas, de tamaño mediano (1820 mm de longitud total máxima, LT), mesopelágica a bentónica, que se encuentra en aguas cálidas, templadas y tropicales de las plataformas y taludes continentales e insulares externos, entre los 37 y los 1800 m de profundidad (Compagno 1984). Sin embargo, se registra con mayor frecuencia a profundidades de entre 300 y 1000 m (Castro 2011). La especie tiene una distribución circunglobal, con distribuciones discontinuas en los océanos Atlántico e Indo-Pacífico centro-occidental (Finucci et al. 2018), y se ha reportado que forma subpoblaciones regionales diferenciadas (Compagno y Cook 2005).
D. licha es objeto de pesca dirigida e incidental a lo largo de su ámbito de distribución por su carne, su aceite de hígado rico en escualeno, su harina de pescado y su piel (Compagno 2016). Sin embargo, características de su historia de vida, como el crecimiento lento y una talla de madurez relativamente grande, de 1000-1200 mm de LT (Walls y Guallart 2015, Ebert et al. 2021), la hacen particularmente vulnerable a la explotación y al agotamiento rápido, como lo evidencian los declives en pesquerías dirigidas en Australia y el Atlántico nororiental (Walls y Guallart 2015, Finucci et al. 2018). Debido a los declives poblacionales significativos documentados en subpoblaciones regionales, la especie fue evaluada globalmente como Vulnerable en la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza, con un declive poblacional global inferido de al menos el 30 % (Finucci et al. 2018).
El ejemplar registrado de D. licha midió 1420 mm de LT y pesó 13.6 kg. El tiburón fue capturado por una embarcación de pesca artesanal (7.62 m de eslora y motor fuera de borda) el 10 de enero de 2023, con un palangre (100 anzuelos circulares #18, cebados con sábalo y lisa) en un área de pesca llamada "El Hoyo", a ~284-334 m de profundidad. El área se ubica a 11 km al noreste de El Quetzalito, Guatemala, en el margen de la fosa de Caimán.
La identificación taxonómica del ejemplar se realizó siguiendo a Ebert et al. (2021). Se tomaron ochenta y dos medidas (Tabla 1) siguiendo a Compagno (1984) para su descripción. El individuo capturado presentó coloración pardo oscura, hocico corto, labios gruesos, espiráculos grandes, ausencia de aleta anal y dientes inferiores triangulares con aserraciones (Fig. 1). El ejemplar fue depositado en la colección del Centro de Estudios del Mar y Acuicultura (CEMA) de la Universidad de San Carlos de Guatemala (USAC) bajo el número de referencia 166.
Se realizó un análisis molecular para confirmar la identificación de la especie. Se recolectaron muestras de tejido y se preservaron en etanol al 95 %. El ADN genómico se extrajo siguiendo el protocolo del fabricante para tejidos del kit Qiagen DNAeasy (Qiagen, Valencia, California). Se utilizó código de barras de ADN para amplificar el gen mitocondrial altamente conservado de la citocromo oxidasa I (COI), siguiendo el protocolo descrito por Cardeñosa et al. (2014). Se amplificaron secuencias parciales de COI (~450-600 pb) utilizando los cebadores universales FishCoxI F (5′ TCWACCAACCACAAGAYATYGGCAC 3′) y FishCoxI R (5′ TARACTTCWGGGTGRCCRAAGAATCA 3′), modificados de Ward et al. (2005). El perfil de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) fue el siguiente: 94 °C durante 2 min, seguidos de 35 ciclos de 94 °C durante 30 s, 55 °C durante 45 s y 72 °C durante 40 s, con una extensión final de 72 °C durante 10 min. Se incluyó un control negativo sin plantilla para monitorear la contaminación de los reactivos. Los productos de PCR se visualizaron en gel de agarosa al 2 %, se purificaron con Exo-SAP y se secuenciaron en un analizador de ADN ABI3730 (Thermo Fisher Scientific).
Las secuencias se limpiaron y editaron con Geneious 2023.2.1 (http://www.geneious.com). Las secuencias recortadas se utilizaron como consultas de búsqueda BLAST en GenBank del National Center for Biotechnology Information (NCBI) (https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi) y en el Barcode of Life Data Systems (http://www.boldsystems.org), asignando la identidad de la especie con una similitud de secuencia >99 % con D. licha. Se obtuvo un fragmento de 567 pb del gen COI para la muestra (valor E = 0.0). La secuencia fue depositada en GenBank bajo el número de acceso OQ591896.
La literatura contiene información limitada sobre la distribución regional, las pesquerías, la ecología y la biología de esta especie en el Atlántico occidental. En el Atlántico occidental, la especie fue reportada por primera vez en el golfo de Maine, océano Atlántico norte (Bigelow y Schroeder 1948), seguida de Oregon, en el norte del golfo de México (Bigelow et al. 1955). Posteriormente hubo registros fotográficos en Bermudas y Gran Caimán (Clark y Kristof 1990) y, más recientemente, la especie ha sido reportada en el Atlántico sur, en Brasil (Soto y Mincarone 2001), y en el sur del mar Caribe, en Venezuela (Tagliafico et al. 2007) (Tabla S1).
Tabla 1. Medidas morfométricas de Dalatias licha del mar Caribe de Guatemala.
| Medida | Medidas (mm) | % de la longitud total |
|---|---|---|
| Longitud total | 1420 | |
| Longitud precaudal | 1140 | 80.28 |
| Longitud predorsal segunda | 975 | 68.66 |
| Longitud predorsal primera | 505 | 35.56 |
| Longitud de la cabeza | 280 | 19.71 |
| Longitud prebranquial | 215 | 15.14 |
| Longitud preespiracular | 120 | 8.45 |
| Longitud preorbital | 90 | 6.33 |
| Longitud prepectoral | 280 | 19.71 |
| Longitud prepélvica | 835 | 58.80 |
| Longitud hocico-cloaca | 920 | 64.78 |
| Espacio interdorsal | 340 | 23.94 |
| Espacio dorsal-caudal | 135 | 9.50 |
| Espacio pectoral-pélvico | 405 | 28.52 |
| Espacio pélvico-caudal | 170 | 11.97 |
| Longitud cloaca-caudal | 500 | 35.21 |
| Longitud prenarial | 35 | 2.46 |
| Longitud preoral | 62 | 4.36 |
| Longitud del ojo | 55 | 3.87 |
| Altura del ojo | 25 | 1.76 |
| Longitud interbranquial | 70 | 4.92 |
| Altura de la primera hendidura branquial | 30 | 2.11 |
| Altura de la segunda hendidura branquial | 30 | 2.11 |
| Altura de la tercera hendidura branquial | 32 | 2.25 |
| Altura de la cuarta hendidura branquial | 32 | 2.25 |
| Altura de la quinta hendidura branquial | 37 | 2.60 |
| Margen anterior de la pectoral | 135 | 9.50 |
| Longitud radial de la pectoral | 155 | 10.91 |
| Base de la pectoral | 80 | 5.63 |
| Margen interno de la pectoral | 70 | 4.92 |
| Margen posterior de la pectoral | 90 | 6.33 |
| Altura de la pectoral | 150 | 10.56 |
| Longitud de la pectoral | 125 | 8.80 |
| Margen dorsal de la caudal | 281 | 19.78 |
| Margen preventral de la caudal | 130 | 9.15 |
| Margen postventral superior de la caudal | 230 | 16.19 |
| Margen subterminal de la caudal | 40 | 2.81 |
| Ancho subterminal de la caudal | 60 | 4.22 |
| Margen terminal de la caudal | 62 | 4.36 |
| Lóbulo terminal de la caudal | 65 | 4.57 |
| Longitud de la primera dorsal | 140 | 9.85 |
| Margen anterior de la primera dorsal | 130 | 9.15 |
| Base de la primera dorsal | 68 | 4.78 |
| Altura de la primera dorsal | 52 | 3.66 |
| Margen interno de la primera dorsal | 70 | 4.92 |
| Margen posterior de la primera dorsal | 60 | 4.22 |
| Longitud de la segunda dorsal | 150 | 10.56 |
| Margen anterior de la segunda dorsal | 125 | 8.80 |
| Base de la segunda dorsal | 90 | 6.33 |
| Altura de la segunda dorsal | 80 | 5.63 |
| Margen interno de la segunda dorsal | 70 | 4.92 |
| Margen posterior de la segunda dorsal | 78 | 5.49 |
| Longitud de la pélvica | 190 | 13.38 |
| Margen anterior de la pélvica | 140 | 9.85 |
| Base de la pélvica | 130 | 9.15 |
| Altura de la pélvica | 100 | 7.04 |
| Longitud del margen interno de la pélvica | 82 | 5.77 |
| Longitud del margen posterior de la pélvica | 135 | 9.50 |
| Altura de la cabeza | 130 | 9.15 |
| Altura del tronco | 170 | 11.97 |
| Altura del abdomen | 195 | 13.73 |
| Altura de la cola | 80 | 5.63 |
| Altura del pedúnculo caudal | 45 | 3.16 |
| Punto medio de la primera dorsal-origen de la pélvica | 280 | 19.71 |
| Punto medio de la pélvica-inserción de la primera dorsal | 350 | 24.64 |
| Punto medio de la pélvica-origen de la segunda dorsal | 20 | 1.40 |
| Longitud de la boca | 60 | 4.22 |
| Ancho de la boca | 105 | 7.39 |
| Longitud del surco labial superior | 20 | 1.40 |
| Longitud del surco labial inferior | 25 | 1.76 |
| Ancho de la narina | 15 | 1.05 |
| Espacio internarial | 40 | 2.81 |
| Longitud del lóbulo nasal anterior | 15 | 1.05 |
| Espacio interorbital | 70 | 4.92 |
| Longitud del espiráculo | 20 | 1.40 |
| Espacio ojo-espiráculo | 25 | 1.76 |
| Ancho de la cabeza | 180 | 12.67 |
| Ancho del tronco | 200 | 14.08 |
| Ancho del abdomen | 200 | 14.08 |
| Ancho de la cola | 65 | 4.57 |
| Ancho del pedúnculo caudal | 30 | 2.11 |

Figura 1. Hembra adulta de Dalatias licha de 1420 mm de longitud total. a) vista lateral, b) vista dorsal, c) dientes de la mandíbula superior, d) dientes de la mandíbula inferior.
Antes del presente estudio, el ejemplar de Venezuela era el único registro documentado del mar Caribe y el más reciente del Atlántico occidental. Los ejemplares registrados en el Caribe fueron ambos hembras maduras de la misma talla (1420 mm de LT), por encima de la talla de madurez (1170-1200 mm de LT) (Castro 2011, Ebert et al. 2021). Adicionalmente, se han encontrado 14 ejemplares del Atlántico occidental en colecciones ictiológicas, principalmente del norte del golfo de México y del golfo de Maine (Tabla S2).
Durante el mismo viaje de pesca se capturaron incidentalmente, junto con D. licha, otras dos especies de aguas profundas: la quimera Neoharriotta carri Bullis y Carpenter, 1966 (663-1090 mm de LT) y el tiburón gato de silla blanca Scyliorhinus hesperius Springer, 1966 (440-480 mm de LT). Ambas especies han sido reportadas previamente en el área de estudio (Hacohen-Domené et al. 2016, Polanco-Vásquez et al. 2017), además del tiburón de siete branquias de hocico agudo Heptranchias perlo (Bonnaterre, 1788), documentado recientemente en la misma aldea pesquera (El Quetzalito) del Caribe de Guatemala (Hacohen-Domené et al. 2017).
La presencia de la fosa de Caimán cerca de la costa caribeña de Guatemala podría explicar el registro de estas especies de tiburones de aguas profundas. La fosa de Caimán es una cuenca lineal estrecha y profunda, ubicada inmediatamente al norte de la Elevación de Nicaragua, notable por ser un sitio de expansión contemporánea del fondo marino. Se extiende desde el golfo de Honduras hasta el sureste de Cuba. Contiene las zonas más profundas de todo el Caribe (con regiones de más de 6000 m de profundidad) y está delimitada al norte y al sur por paredes escarpadas (Donnelly 1994).
Con el registro de D. licha, el número de especies de tiburones conocidas en el Caribe de Guatemala aumentó a 25. Los escasos reportes de esta especie en el mar Caribe reflejan que las tasas actuales de encuentro en la pesquería son bajas; sin embargo, la expansión de las pesquerías costeras hacia aguas más profundas representa una amenaza emergente para los ensamblajes vulnerables de elasmobranquios de aguas profundas, tanto como captura dirigida como incidental (Baremore et al. 2021, Talwar et al. 2022).
Agradecimientos
Fundación Mundo Azul agradece a los pescadores de El Quetzalito por su apoyo durante el monitoreo de los desembarques de elasmobranquios, y al Consejo Nacional de Áreas Protegidas (CONAP) por autorizar esta investigación. Agradecemos al Dr. Dave Ebert por su ayuda en la identificación morfológica del ejemplar. Este proyecto fue financiado con donativos de la Rufford Foundation y The Summit Foundation.
Declaración de conflicto de intereses: los autores declaran no tener conflicto de intereses.
Aprobación ética: todas las actividades de investigación se realizaron al amparo del permiso Bno.1048, emitido por el Consejo Nacional de Áreas Protegidas (CONAP).
Disponibilidad de datos y materiales: el ejemplar está disponible en la colección del Centro de Estudios del Mar y Acuicultura (CEMA) de la Universidad de San Carlos de Guatemala (USAC) bajo la referencia N°166. Material fotográfico adicional está disponible bajo solicitud.
Referencias
- Baremore, I.E., Graham, R.T. & Matthew, J.W. 2021. Fishing down the reef slope: characteristics of the nearshore deepwater fisheries of Mesoamerica. Ocean and Coastal Management, 211: 105773. doi: 10.1016/j.ocecoaman.2021.105773
- Bigelow, H.B., Perez-Farfante, I. & Schroeder, W.C. 1948. Fishes of the western North Atlantic, Part 1: lancelets, cyclostomes, and sharks (Memoir Sears Foundation for Marine Research, N°1). Yale University, New Haven.
- Bigelow, H.B., Schroeder, W.C. & Springer, S. 1955. Three new shark records from the Gulf of Mexico. Museum of Comparative Zoology, 49: 1-12.
- Cardeñosa, D., Hyde, J. & Caballero, S. 2014. Genetic diversity and population structure of the pelagic thresher shark (Alopias pelagicus) in the Pacific Ocean: Evidence for two evolutionarily significant units. PLoS One, 9: e110193. doi: 10.1371/journal.pone.0110193
- Castro, J.I. 2011. The sharks of North America. Oxford University Press, Oxford.
- Clark, E. & Kristof, E. 1990. Deep-sea elasmobranch observed from submersibles off Bermuda, Grand Cayman, and Freeport, Bahamas. In: Pratt, H.L., Gruber, S.H. & Taniuchi, T. (Eds.). Elasmobranchs as living resources: Advances in the biology, ecology, systematics, and the status of the fisheries. NOAA Technical Report NMFS, 90: 269-284.
- Compagno, L.J.V. 1984. Sharks of the world. An annotated and illustrated catalogue of shark species known to date. Part 1. Hexanchiformes to Lamniformes. FAO Fisheries Synopsis, 125. FAO, Rome.
- Compagno, L.J.V. 2016. Sharks. In: Carpenter, K.E. & De Angelis, N. (Eds.). The living marine resources of the Eastern Central Atlantic: bivalves, gastropods, hagfishes, sharks, batoid fishes, and chimaeras. FAO species identification guide for fisheries purposes. FAO, Rome.
- Compagno, L.J.V. & Cook, S.F. 2005. Kitefin shark Dalatias licha. In: Fowler, S.L., Cavanagh, R.D., Camhi, M., Burgess, G.H., Cailliet, G.M., Fordham, S.V., et al. (Eds.). Sharks, rays and chimaeras: the status of chondrichthyan fishes. IUCN/SSC Shark Specialist Group, Gland, Cambridge.
- Donnelly, T.W. 1994. The Caribbean Sea floor. In: Donovan, K. & Jackson, T.A. (Eds.). Caribbean geology: An introduction. University of the West Indies, Kingston, pp. 41-64.
- Ebert, D.A., Dando, M. & Fowler, S. 2021. Sharks of the world. A complete guide. Princeton University Press, New Jersey.
- Finucci, B., Walls, R.H.L., Guallart, J. & Kyne, P.M. 2018. Dalatias licha. The IUCN Red List of Threatened Species, 2018: e.T6229A3111662. doi: 10.2305/IUCN.UK.2018-2.RLTS.T6229A3111662.en
- Hacohen-Domené, A., Polanco-Vásquez, F. & Graham, R.T. 2016. First report of the whitesaddled catshark Scyliorhinus hesperius (Springer, 1966) in Guatemala’s Caribbean Sea. Marine Biodiversity Records, 9: 101. doi: 10.1186/s41200-016-0103-9
- Hacohen-Domené, A., Polanco-Vásquez, F. & Graham, R.T. 2017. First record of Heptranchias perlo (Bonaterre, 1788) in Guatemala’s Caribbean Sea. Marine Biodiversity Records, 10: 12. doi: 10.1186/s41200-017-0118-x
- Polanco-Vásquez, F., Hacohen-Domené, A., Méndez, T., Pacay, A. & Graham, R.T. 2017. First record of the chimaera Neoharriota carri (Bullis & Carpenter, 1966) in the Caribbean of Guatemala. Marine Biodiversity Records, 10: 1. doi: 10.1186/s41200-016-0104-8
- Soto, J. & Mincarone, M. 2001. First record of kitefin shark, Dalatias licha (Bonnaterre, 1788) (Chondrichthyes, Dalatiidae), in the South Atlantic. Mare Magnum, 1: 26.
- Tagliafico, A., Rago, N. & Ron, E. 2007. Primer reporte del tiburón Dalatias licha (Bonnaterre, 1788) (Elasmobranchii: Squaliformes: Dalatiidae) para Venezuela y el Mar Caribe. Boletín del Instituto Oceanográfico de Venezuela, 46: 113-117.
- Talwar, B.S., Anderson, B., Avalos-Castillo, C.G., Blanco-Parra, M., Briones, A., Cardeñosa, D., et al. 2022. Extinction risk, reconstructed catches and management of chondrichthyan fishes in the western central Atlantic Ocean. Fish and Fisheries, 23: 1150-1179. doi: 10.1111/faf.12675
- Walls, R. & Guallart, J. 2015. Dalatias licha (Europe assessment). The IUCN Red List of Threatened Species, 2015: e.T6229A48948357.
- Ward, R.D., Zemlak, T.S., Innes, B.H., Last, P.R. & Hebert, P.D. 2005. DNA barcoding Australia’s fish species. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 360: 1847-1857. doi: 10.1098/rstb.2005.1716
Material suplementario
Tabla S1. Registros de Dalatias licha en el Atlántico occidental y el mar Caribe. LT: longitud total.
| Sexo (estadio de madurez) | Sitio de captura | Colección ictiológica | LT (mm) | Profundidad de captura | Año de captura | Referencia |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Hembra (adulta) | Georges Bank, golfo de Maine, EUA | Am. Mus. Nat. Hist., N°14056 | 1470 | 83.5 m | 1937 | Bigelow & Shroeder (1948) |
| Hembra (juvenil) | Oregon, EUA, norte del golfo de México | U.S. Nat. Mus., N°157834 | 845 | 376 m | ? | Bigelow et al. (1955) |
| Macho (neonato) | Frente al estado de Rio Grande, sur de Brasil | Museu Oceanográfico do Vale do Itajaí (MOVI 16034) | 344 | Aguas superficiales, red de deriva | 2000 | Soto & Mincarone (2001) |
| Hembra (adulta) | Noroeste de Isla Margarita, Caribe venezolano | CI-ECAM 0135 | 1420 | 240 m | 2006 | Tagliafico et al. (2007) |
| Hembra (adulta) | Caribe de Guatemala | CEMA 166 | 1420 | 284–334 | 2023 | Presente estudio |
Tabla S2. Registros de Dalatias licha en el Atlántico occidental provenientes de colecciones ictiológicas (http://www.fishnet2.net/search.aspx). GdM: golfo de México. MCZ: Museum of Comparative Zoology, Harvard; USNM: Smithsonian National Museum of Natural History; CNPE: Colección Nacional de Peces, Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México.
| Colección ictiológica | Número de catálogo | País | Sitio de colecta | Profundidad (m) | Año |
|---|---|---|---|---|---|
| MCZ | Ich S-1293 | EUA | Golfo de Maine | Mediados del siglo XIX | |
| USNM | 157834 | EUA | Pensacola, FL (GdM) | 411 | 1955 |
| USNM | 157844 | EUA | Alabama (GdM) | 366 | 1955 |
| USNM | RAD100095 | EUA | Alabama (GdM) | 366 | 1955 |
| USNM | 187625 (n = 2) | EUA | Florida (Atlántico) | 1958 | |
| USNM | 220861 | EUA | Luisiana (GdM) | 402 | 1962 |
| USNM | 206066 | EUA | Misisipi (GdM) | 393–411 | 1962 |
| USNM | 188501 | EUA | Misisipi (GdM) | 366–375 | 1962 |
| CNPE | 14609 | México | Sur del GdM | 698 | 2004 |
| MCZ | Ich S-1310 | EUA | Golfo de Maine | ||
| MCZ | Ich S-1306 | EUA | Golfo de Maine | ||
| MCZ | Ich S-1305 | EUA | Golfo de Maine | ||
| USNM | 220739 | EUA | Florida (FL) |
Recibido: 7 de agosto de 2023; Aceptado: 27 de noviembre de 2023