Nuevo registro y extensión de distribución del tiburón espinoso de piel áspera (Cirrhigaleus asper) en el mar Caribe

Nuevo registro y extensión de rango del tiburón espinudo Cirrhigaleus asper en el Mar Caribe

1 Fundación Mundo Azul, Blvd. Rafael Landívar 10-05, Paseo Cayalá Zona 16, Ciudad de Guatemala, Guatemala 2 Wildlife Conservation Society, Avenida 15 de Marzo, Casa #3, Flores Petén, Guatemala 3 Departamento de Biología, Facultad de Ciencias y Humanidades, Universidad del Valle de Guatemala, 18 Av. 11-95 Zona 15, Vista Hermosa III, Ciudad de Guatemala, Guatemala 4 Instituto Politécnico Nacional, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, 23096, La Paz, México 5 Laboratorio de Biología Molecular (BIOMOL), Centro de Programas Internacionales y Estudios de Sostenibilidad, Universidad Veritas, San José, Costa Rica 6 Sala de Colecciones Biológicas, Facultad de Ciencias del Mar, Larrondo 1281, Universidad Católica del Norte, Coquimbo, Chile. Autor de correspondencia: anahacohen@gmail.com

Resumen

Este estudio constituye el primer registro y una ampliación de la distribución del tiburón espinoso de piel áspera (Cirrhigaleus asper) en el mar Caribe. Se capturó un total de tres ejemplares hembra maduros por pescadores artesanales entre marzo y mayo de 2016 en la comunidad costera de El Quetzalito, Izabal, Guatemala. La longitud total de los tiburones osciló entre 1,110 y 1,280 mm, lo que representa la mayor longitud total reportada hasta la fecha para esta especie.

Palabras clave

Especie de aguas profundas, elasmobranquio, Squalidae, Guatemala

Introducción

La familia Squalidae (tiburones galludo) incluye dos géneros: Cirrhigaleus (Tanaka, 1912), con tres especies, y Squalus (Linnaeus, 1758), con 26 especies (Ebert et al. 2015). Esta familia se distribuye a nivel mundial en mares templados y tropicales, con preferencia por ambientes profundos (>50 m), donde se alimenta de peces bentónicos e invertebrados (Compagno 2002, Compagno et al. 2005, Ebert et al. 2015). En el Atlántico se reportan once especies (Compagno 2002, Ebert et al. 2015, Pfleger et al. 2018, Veríssimo et al. 2016, Viana et al. 2016, Finucci et al. 2020a).

El tiburón espinoso de piel áspera, Cirrhigaleus asper Merrett, 1973, fue descrito por primera vez por Merrett (1973) en el océano Índico occidental ecuatorial, a partir de un holotipo macho maduro de 901 mm de longitud total (LT). Esta especie ha sido reportada en el océano Atlántico sur, en el océano Índico occidental y central, y en el océano Pacífico central (islas Hawái). En el Atlántico occidental, C. asper ha sido reportada desde Carolina del Norte hasta Florida, en el golfo de México y en el suroeste de Brasil, sin registros previos en el mar Caribe (Compagno 2002, Castro 2011, Ebert et al. 2015, Rincón et al. 2017, Del Moral-Flores et al. 2018).

Según Ebert et al. (2015) y Finucci et al. (2020b), C. asper habita plataformas continentales y taludes insulares de mares cálidos templados a tropicales, entre 0 y 1,370 m de profundidad. Sin embargo, también puede observarse en desembocaduras de ríos y bahías exteriores (Compagno 1984, Ebert et al. 2015).

La información biológica de C. asper es deficiente. Se desconoce la edad de madurez de esta especie vivípara con saco vitelino, así como su longevidad y periodo de gestación (Finucci et al. 2020b). Sin embargo, la talla de madurez ocurre entre 89-118 cm en hembras y 85-90 cm en machos, con una talla de nacimiento de 25-28 cm y una fecundidad de 18-22 crías (Ebert et al. 2013, Finucci et al. 2020b). En cuanto a su estado de conservación, C. asper está clasificada como “Datos Insuficientes” por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN), debido a la escasa información disponible para evaluar los riesgos de extinción con base en su distribución y tendencias poblacionales (Finucci et al. 2020b).

Este reporte da cuenta de un nuevo registro y una ampliación de la distribución de C. asper, y aporta la primera evidencia científica de la presencia de esta especie frente a las costas de Guatemala, en el mar Caribe, con base en tres ejemplares hembra capturados como captura incidental (bycatch) de la pesca artesanal.

Materiales y Métodos

Ejemplares examinados y morfometría

Tres ejemplares de Cirrhigaleus asper fueron capturados incidentalmente por pescadores artesanales de la comunidad costera de El Quetzalito, Izabal, Guatemala, en las coordenadas 15°52.374 N, 88°18.712 W (ver Figura 1: Área de estudio y sitio de captura). Dos ejemplares fueron capturados el 20 de marzo de 2016 utilizando una red de trasmallo de fondo de 1,000 m de longitud, con malla de 3.5 pulgadas y un solo paño. Un tercer ejemplar fue capturado el 18 de mayo de 2016 utilizando un palangre de 2,000 m de longitud con 200 anzuelos (calibre #16). Los tres ejemplares fueron capturados a una profundidad aproximada de 200 m, con base en la longitud conocida del arte de pesca utilizado.

Todos los ejemplares fueron examinados e identificados utilizando guías de identificación (Compagno 1984, Compagno et al. 2005, Ebert et al. 2015). En cuanto a la morfometría, se registró un total de 76 medidas (siguiendo el protocolo de Compagno 2002) para el ejemplar Id_215 (Tabla 1; Fig. 2a). Adicionalmente, se recolectó una muestra de tejido para identificación genética únicamente del ejemplar Id_235. Lamentablemente, no fue posible depositar ningún ejemplar en un museo o colección académica debido a la decisión del pescador de utilizar la carne.

Identificación genética

El ADN fue extraído utilizando el kit Wizard Genomic DNA Purification (PROMEGA®, Promega Inc., Madison, WI). La subunidad 1 de la citocromo oxidasa (COI o CO1) fue amplificada mediante PCR utilizando los siguientes cebadores: FISH F2: 5’TCGACTAATCATAAAGATATCGGCAC’ y FISH R2: 5’ACTTCAGGGTGACCGAAGAATCAGAA3’ (Ward et al. 2005).

Las amplificaciones se realizaron en un volumen de PCR de 15 μL con buffer PCR 10X, MgCl2 25 mM, dNTPs 10 mM, 10 μM de cada cebador, 5 unidades de polimerasa Dream Taq (Thermo Scientific™) y 1 μL de ADN. La PCR se realizó en un termociclador SimpliAmp (Applied Biosystem, EE. UU.).

Se realizó un paso inicial de desnaturalización a 95 °C durante 2 min, seguido de 30 ciclos de 30 s a 94 °C, 30 s a 55 °C y 1 min a 72 °C, seguido de un paso final de extensión de 10 min a 72 °C. Los productos de PCR fueron enviados al laboratorio de clonación molecular (MCLAB) en Estados Unidos para secuenciación Sanger en un analizador genético ABI 3730 XL, tanto en dirección directa como inversa. Las secuencias directas e inversas fueron editadas y alineadas utilizando el software GENEIOUS v10.2.3 para resolver ambigüedades y confirmar las bases nucleotídicas. Las divergencias de secuencia se calcularon utilizando un modelo de distancia Kimura de dos parámetros (K2P) (Kimura 1980).

Se estimó un árbol de unión de vecinos (Neighbor-joining, NJ) de distancias K2P para representar la divergencia entre las especies de Cirrhigaleus a partir de la secuencia del gen CO1 obtenida de Barcode of Life Data Systems (BOLD) (Ratnasingham & Hebert 2007) y de GenBank del NCBI. El árbol NJ se generó en MEGAX (Kumar et al. 2018) con 1000 réplicas.

Figura 1. Área de estudio y localidad de captura (x) de Cirrhigaleus asper en la zona costera de El Quetzalito, Izabal, Guatemala.

Tabla 1. Medidas morfométricas (mm) del espécimen hembra de Cirrhigaleus asper (Id_215) capturado por pescadores artesanales entre marzo y mayo de 2016 en la zona costera de El Quetzalito, Izabal, Guatemala.

Resultados y discusión

Las especies del género Cirrhigaleus se distinguen de las especies de Squalus por presentar un lóbulo secundario muy alargado y por formar barbillas nasales que se extienden hasta el margen anterior de la boca, mientras que las especies del género Squalus tienen pliegues nasales anteriores con un lóbulo secundario corto, sin formar barbillas nasales (Compagno et al. 2005).

Las especies del género Cirrhigaleus evidencian una longitud similar en ambas aletas dorsales, mientras que en las especies de Squalus la segunda aleta dorsal es más pequeña y baja que la primera aleta dorsal (Compagno et al. 2005). En las especies de Cirrhigaleus, la espina de la segunda aleta dorsal es de longitud igual a la espina de la primera aleta dorsal. En contraste, las especies de Squalus muestran una espina de la segunda aleta dorsal más larga que la de la primera aleta dorsal.

En general, el cuerpo de las especies de Cirrhigaleus es robusto y marcadamente jorobado dorsalmente, en comparación con el género Squalus, cuyos miembros evidencian un cuerpo fusiforme arqueado dorsalmente a lo largo de toda su longitud (Viana et al. 2016).

Los especímenes fueron identificados como Cirrhigaleus asper debido a la presencia de un cuerpo robusto cubierto de piel áspera, un hocico corto y redondeado, y una cabeza ancha y plana. El cuerpo mostró una pigmentación blanca en el vientre y un color café claro en la superficie dorsal.

Los márgenes de ambas aletas dorsales eran blancos y la segunda aleta dorsal era casi tan grande como la primera, observándose una espina fuerte y larga en ambas aletas dorsales. El origen de la primera aleta dorsal se ubicaba detrás de las puntas posteriores de la aleta pectoral (Compagno et al. 2005; Fig. 2a, b).

Adicionalmente, los especímenes examinados presentaban narinas grandes y surcos labiales superiores de boca amplia, más largos que la longitud del surco labial inferior (Fig. 2a). Finalmente, los especímenes presentaron pliegues nasales anteriores con barbillas cortas, una característica distintiva que diferencia a C. asper de sus congéneres Cirrhigaleus barbifer Tanaka, 1912 y Cirrhigaleus australis White, Last & Stevens, 2007 (Ebert et al. 2015).

Los especímenes presentaron las siguientes medidas morfométricas: Id_215: 1,160 mm de longitud total (LT), 1,060 mm de longitud precaudal (LPC), 960 mm de longitud furcal (LF), hembra madura (número de código = Id_215) (Fig. 2a); Id_216: 1,100 mm LT, 1,030 mm LPC, 970 mm LF, hembra madura (número de código = Id_216); Id_235: 1,280 mm LT, 1,200 mm LPC, 1,080 mm LF, hembra madura (número de código = Id_235) (Fig. 2b).

Figura 2. Especímenes de Cirrhigaleus asper: a) Id_215 (1,160 mm LT, hembra madura); b) Id_235 (1,280 mm LT, hembra madura); c) Id_235, árbol filogenético generado por el método de unión de vecinos de C. asper y sus especies relacionadas, inferido a partir de la secuencia del gen (COI).

Las secuencias de COI editadas tuvieron una longitud de 573 pb para el espécimen identificado como Id_235, procedente de Guatemala, en la costa caribeña (número de acceso GenBank MN982926). La secuencia es idéntica a un espécimen de referencia disponible de C. asper (DSFSF327-09), y difiere en solo un par de bases de las otras secuencias identificadas como C. asper obtenidas de GenBank (JF43139) y de otros dos especímenes de referencia de C. asper (SAIAE071-14 y CNSHK146-08).

Sin embargo, la secuencia CO1 de Id_235 difirió en 23 sustituciones respecto a dos especímenes de referencia de C. australis (White et al. 2007) (FOA137-04 y FOAL645-10), y en 24 sustituciones de pares de bases respecto a un espécimen de C. barbifer (Kempster et al. 2013) (FOAE068-06). Se utilizó una secuencia (KC349854) de Squalus crassispinus Last, Edmunds & Yearsley, 2007 (FOAFOO3-07) como grupo externo. Los porcentajes de identidad se representan y respaldan para cada rama del árbol NJ (Fig. 2c).

Estos especímenes confirman el primer registro del tollo áspero C. asper en el mar Caribe, frente a Guatemala. La especie ha sido reportada en el Atlántico Norte occidental, el golfo de México (Campeche), la costa sur de Brasil y la costa occidental de Venezuela (península de Paraguaná) (Castro 1983, Compagno 2002, Fischer et al. 2006, Rincón et al. 2017, Del Moral et al. 2018, Ehemann et al. 2019).

El tollo áspero es capturado incidentalmente como resultado de la pesca de arrastre, la pesca con palangre y la pesca de blanquillo (tilefish) en la costa sureste de Estados Unidos (Compagno 2002). Según Compagno (1984) y Castro (2011), C. asper no tiene importancia comercial hasta la fecha. Sin embargo, C. asper es capturado incidentalmente con red de trasmallo y palangre en el Caribe, frente a Guatemala, y en las últimas décadas los pescadores han vendido su carne y aceite de hígado en mercados locales, a pesar de la baja calidad y precio de la carne (Hacohen-Domené et al. 2020).

En cuanto al tamaño corporal, el tamaño máximo reportado para C. asper es de 1,235 mm LT (Fischer et al. 2006). Sin embargo, las tallas frecuentes para machos y hembras son de 710 mm LT y 690 mm LT, respectivamente (Fischer et al. 2006). De esta manera, dos de los tres individuos reportados en el presente estudio coinciden con el rango de tallas reportado para esta especie (especímenes Id_215 e Id_216). Sin embargo, un espécimen (Id_235) fue más largo (1,280 mm LT) que el tamaño máximo reportado, lo cual constituye el espécimen más grande registrado hasta la fecha.

La información sobre la reproducción de esta especie varía según la localidad. En el Atlántico ecuatorial suroccidental, Fischer et al. (2006) observaron que las hembras de C. asper alcanzaron la madurez sexual a 1,100 mm LT, mientras que los machos la alcanzaron a 910 mm LT. En contraste, la población de la costa oriental de Norteamérica alcanza su madurez sexual a 710-850 mm LT en machos, y 880-900 mm LT en hembras (Castro 2011). Durante este estudio, no fue posible conservar los tractos reproductivos de las hembras para su análisis, debido a la decisión del pescador de vender la carne y los órganos.

Sin embargo, con base en estudios previos (Fischer et al. 2006, Castro 2011) y la LT de los tres especímenes, es probable que todos los especímenes reportados en este estudio fueran sexualmente maduros. La relevancia de este estudio radica en el hecho de que representa el primer registro de C. asper en el mar Caribe. Finucci et al. (2020b) observaron que su rango de distribución podría ser más amplio, pero la información era limitada. De esta manera, este registro constituye una extensión significativa de su distribución hacia el mar Caribe.

Se necesita más información sobre la biología y ecología de C. asper para evaluar adecuadamente la demografía en esta región. Finalmente, este estudio y el registro de varias especies de elasmobranquios de aguas profundas en la zona (Hacohen-Domené et al. 2016, 2017, 2020; Polanco-Vásquez et al. 2017, Ehemann et al. 2019) resaltan la necesidad de realizar estudios exhaustivos de investigación en aguas profundas para tener una mejor evaluación de los elasmobranquios de aguas profundas de la región.

Estos registros de especies de aguas profundas tienen implicaciones importantes para la investigación futura y las acciones de conservación de estas especies de tiburones y rayas poco conocidas, lo cual podría favorecer los planes de manejo presentes y futuros con respecto a las pesquerías locales.

Agradecimientos

Agradecemos a la comunidad de El Quetzalito por su apoyo constante al programa de investigación en el área. También a Fundación Mundo Azul por el apoyo y financiamiento del proyecto de monitoreo de elasmobranquios en 2016.

Referencias

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